Studium fenotypové adaptace a jejího genetického základu je pro evoluční biologii klíčové. Termín „adaptace“ nashromáždil nespočet definic (přehledy v Reeve & Sherman, 1993; Rose & Lauder, 1996), ale adaptace jsou formy znaků, které jsou vždy chápány jako výsledek přírodního výběru, zatímco jedinci s variantními znaky, které se hůře přizpůsobují prostředí, vykazují nižší reprodukční úspěšnost. Přizpůsobení znaků prostředí, které ztělesňuje termín adaptace („přizpůsobit se“, z řeckého „ad aptos“), však nikdy nemůže být dokonalé, mimo jiné proto, že organismy jsou vždy přizpůsobeny alespoň jedné generaci v minulosti. Proto se vždy očekává určitá míra odchylky od maximálního možného stupně adaptace. Takové odchylky byly analyzovány v rámci různých rubrik s využitím nástrojů populační a kvantitativní genetiky, vývojové biologie a behaviorální a evoluční ekologie. Cílem tohoto přehledu je shrnout pohledy a informace z těchto rozdílných disciplín a analyzovat povahu a příčiny maladaptace. Nejprve jsem roztřídil definice „adaptace“, převedl je na definice „maladaptace“ a diskutoval o užitečnosti těchto definic pro řešení různých otázek. Za druhé jsem se zabýval příčinami maladaptace na různých úrovních hierarchie biologické informace (Arnold, 1992). Zatřetí jsem se zaměřil na metody identifikace a analýzy maladaptace, přičemž jsem vycházel z přístupů, které se vyvinuly nezávisle v různých oborech, a snažil jsem se sladit často nesouhlasné názory genetiků a ekologů na užitečnost jejich výzkumných metod.
Definice adaptace a maladaptace
Naším hlavním kritériem pro výběr definice by měla být její užitečnost pro zodpovězení otázek, které nás zajímají. Definice adaptace lze rozdělit do čtyř hlavních typů: (1) teleonomické; (2) fylogenetické; (3) populačně genetické; (4) kvantitativně genetické.
Teleonomické definice adaptace se vyvinuly v evoluční a behaviorální ekologii (Thornhill, 1990) a zaměřují se na funkční design fenotypových znaků – jak byly „navrženy“ slepým strážcem selekce, aby „fungovaly“ v určitém kontextu prostředí. Tyto definice zdůrazňují selekční udržování znaků a zahrnují identifikaci a kvantifikaci shody mezi formou a funkcí (Reeve & Sherman, 1993). Implementace teleonomických definic do výzkumného programu vyžaduje specifikaci souboru strategií (rozsah možných forem znaků), aplikaci nějakého kritéria fitness (co je maximalizováno, například výkon nějakého úkolu nebo složka fitness) a vymezení omezení (pevných parametrů, které ohraničují analýzy a spojují soubor strategií s kritériem fitness). Tento výzkumný program vychází z předpokladu, že historie přírodního výběru vede k formám znaků (adaptacím), které jsou optimální v daném kontextu prostředí, v rozsahu souboru strategií. Kvantifikace současného výběru není v rámci tohoto programu nutná, protože současný výběr nemusí odrážet selekční tlaky během vývoje znaku (Thornhill, 1990). Tento optimalizační přístup k adaptaci byl užitečný při charakterizování povahy a příčin asociací mezi znaky a mezi znaky a prostředím, zejména pro aspekty chování a životní historie.
Podle teleonomického výzkumného programu lze „maladaptaci“ definovat jako převahu v populaci „strategie“ (formy fenotypu), která nevede k nejvyšší relativní zdatnosti ze strategií v povoleném souboru. Tento pohled bylo často obtížné realizovat vzhledem k obtížím spojeným s definováním úplného a přesného souboru strategií a omezení, složitým selekčním tlakům na mnoho znaků a náročnosti měření fitness evolučně smysluplným způsobem (Lewontin, 1979). Navíc pokud se dříve neutrální znak (např. červené vs. žluté květy) dostane pod selekci tak, že rostliny s červenými květy mají vyšší reprodukční úspěch (např. jejich pyl oplodní více vajíček), pak budou červené květy podle některých teleonomických definic označeny za adaptaci (např. Reeve & Sherman, 1993), a to ještě předtím, než došlo k nějaké genetické reakci na selekci.
Fylogenetické definice adaptace vyžadují použití fylogeneze k odvození původu znaku, odvození „selekčního režimu“, v němž znak vznikl, a analýzu výkonnosti znaku v jeho původním a současném selekčním režimu (Baum & Larson, 1991 a odkazy tamtéž). Pokud znak vznikl v současném selekčním režimu a vykazuje vyšší výkonnost než jeho předchůdce, pak je považován za adaptaci. Tato definice se zaměřuje na společnou analýzu vzniku a udržování znaků s předpokladem, že znaky měnící se ve funkci během konkrétního uvažovaného časového období by měly být kategorizovány odlišně od znaků, které se nemění. Baum & Larson (1991) uvádí explicitní kritéria pro identifikaci maladaptace podle této fylogenetické perspektivy; znak je maladaptivní (v jejich lexikonu též „nepřizpůsobený“), pokud vykazuje nižší „užitečnost“ (výkonnost při nějakém úkolu) než jeho antecedentní stav, a to v jeho „selekčním režimu“ (kontextu prostředí). Tento výzkumný program kategorizace znaků se zatím neujal, zřejmě kvůli nejistotám při odvozování ancestrálních stavů a selekčních režimů (Leroi et al., 1994) a většímu důrazu na důležitost statistického testování adaptace prostřednictvím kvantifikace konvergence (Doughty, 1996).
Populační a kvantitativní genetické pohledy na adaptaci zahrnují: (1) vztahování alel a genotypů k fenotypům a fitness v současných populacích; nebo (2) kvantifikaci současné selekce a očekávaných nebo pozorovaných reakcí na selekci u jednolokusových a polygenních znaků. Pro populační genetiky adaptace zahrnuje genové substituce řízené selekcí nebo udržování variability prostřednictvím selekce. V případě genové substituce lze stupeň adaptace a maladaptace kvantifikovat jako „substituční zátěž“ nebo „zpožděnou zátěž“ (např. Maynard Smith, 1976), což jsou míry: (1) reprodukční nadbytek potřebný k zabránění vymření malé populace vystavené nepříznivým změnám prostředí nebo (2) stupeň, do kterého fitness současného genotypu zaostává za optimálním genotypem v měnícím se prostředí (viz také Kirkpatrick, 1996). Gillespie (1991); s. 63 a s. 305 dochází k závěru, že takové zatížení je často velké, protože populace jsou obvykle daleko od alelické rovnováhy, zřejmě; je to proto, že genotypové adaptační špičky předbíhají reakce na selekci. Metriky maladaptace založené na zátěži vyžadují odhad vztahu mezi alelami nebo genotypy a fitness, a pokud je to možné, poskytují silnou vazbu od maladaptace k jejím příčinám.
Kvantitativní genetici obvykle diskutují adaptaci v kontextu fenotypových adaptačních topologií, kde lokální a globální vrcholy představují optimální stavy populace (Schluter & Nychka, 1994). U kvantitativních znaků se přístupy k těmto vrcholům řídí formou a silou vícerozměrné selekce a odezvou na selekci, kterou lze předpovědět (alespoň krátkodobě) pomocí genetické matice rozptylu a kovariance (Shaw et al., 1995). Z tohoto pohledu lze maladaptaci kvantifikovat jako vzdálenost populace od nejbližšího adaptačního vrcholu (Loeschcke, 1987; Bjorklund, 1996). Tato vzdálenost je do značné míry funkcí míry, do jaké populace přesně nesleduje vektor směrové selekce v důsledku aspektů genetické odezvy na selekci, které brání co největšímu selekcí řízenému kroku vzhůru. Stabilizující selekce slouží k vymezení optimálního, „adaptovaného“ stavu nebo vrcholu, ačkoli se populace může více či méně šířit po jeho stranách. Vzhledem k tomu, že můžeme měřit selekci v terénu, konstruovat adaptační plochy a odhadovat G v terénu nebo v laboratoři, je možné tuto míru maladaptace použít. Navíc poskytuje most mezi genetickými mechanismy mikroevolučních změn, zejména aditivní genetickou variabilitou, pleiotropií a vazebnou nerovnováhou, a aspekty ekologie, jak je znázorňují adaptivní krajiny. V míře, v jaké se adaptivní topologie přesouvají napříč generacemi nebo v jaké jsou populace genetickou náhodou posunuty směrem dolů, budou populace mimo své vrcholy, a tedy do určité kvantifikovatelné míry nepřizpůsobené.
Ve výše uvedeném výkladu jsem se záměrně vyhnul termínu „omezení“, protože většina autorů jej používá v heuristickém a obecném smyslu pro označení odchylek od určitého očekávaného průběhu evoluce (např. Maynard Smith et al..), 1985; Antonovics & van Tienderen, 1991; Pigliucci & Kaplan, 2000). Mým cílem je popsat výzkumný program pro analýzu specifického typu takového omezení, které lze empiricky odhadnout a rozčlenit. K tomu je třeba čerpat poznatky o maladaptaci z každé ze čtyř výše uvedených perspektiv (Stearns, 1984).
Příčiny maladaptace
Konečné příčiny maladaptace jsou aspekty genetických systémů ve vztahu ke změnám prostředí. Patří k nim procesy jako mutace, drift, inbreeding, selekce, pleiotropie, vazebná nerovnováha, výhoda heterozygotů a tok genů. Většina mutací je maladaptivní nebo neadaptivní, protože jejich účinky jsou nezávislé na adaptivním významu a znaky organismů jsou obvykle poměrně dobře adaptované (Orr, 1998). Maladaptace může být také způsobena nedostatkem dostatečné genotypové variability, aby fenotypy maximálně reagovaly na selekci. Takový nedostatek variability může být způsoben driftem, inbreedingem, minulou směrovou selekcí nebo nízkou mírou mutace. Například drift a inbreeding zbavují populace genotypových adaptačních vrcholů, a mohou tak vést k fenotypové maladaptaci. Ačkoli mnohaleté experimenty s umělou a silnou selekcí na jednotlivých znacích svědčí o vysoké úrovni variability udržované v krátkodobém horizontu u většiny znaků a druhů, relevance těchto experimentů pro přírodu zůstává nejistá (Harshman & Hoffmann 2000). Je tomu tak částečně proto, že přirozený a umělý výběr se mohou často zásadně lišit ve svých cílech, síle a důsledcích. Pleiotropie, kdy geny ovlivňují více znaků, je považována za téměř univerzální způsob působení genů a může usnadňovat maladaptaci tím, že brání společné optimalizaci několika znaků (Barton, 1990). Nerovnováha vazeb, způsobená vazbou, driftem nebo selekcí, vede podobně k více či méně závažným omezením genetických účinků na fenotypy. Heterozygotní výhoda představuje třetí příklad vnitřních vlastností genetických systémů, které způsobují odchylky od maximální adaptace populace. A konečně tok genů mezi různě adaptovanými populacemi může také vést k maladaptaci, jejíž stupeň bude záviset na rychlosti migrace a intenzitě selekce (Slatkin, 1985).
Kvantitativně-genetické metody umožňují odhadnout jak aditivní genetické variace, které sledují projevy genetické variability v daném prostředí, tak genetické korelace, které jsou způsobeny pleiotropií a vazebnou nerovnováhou. Nízká úroveň aditivní genetické variability nebo značná genetická korelace může naznačovat možnost špatné adaptace s ohledem na příslušné znaky (Price & Langen, 1992). Aspekty vývojových mechanismů (tzv. „vývojová omezení“) lze znázornit maticemi genetických variancí a kovariancí (Cheverud, 1984), ačkoli G je vždy specifický pro dané prostředí a nemusí zachycovat podstatné prvky životní dráhy nebo jiné kompromisy (Clark, 1987; Houle, 1991; Partridge & Sibly, 1991). V našem adaptivně-vrcholovém znázornění maladaptivní evoluce mutace posouvá populace dolů a nedostatek variability je usadí na svahu nebo zpomalí jejich stoupání. Drift a inbreeding obvykle pohánějí populace z kopce. Genetické korelace mohou urychlovat pohyb do kopce nebo způsobovat zakřivené trajektorie (Arnold, 1992) a tok genů mezi více lokálními adaptivními vrcholy táhne populace dolů k určitému těžišti (viz také Fear & Price, 1998). Selekce však určuje krajinu, po níž se populace pohybují, a v míře, v jaké se mění prostředí a selekční tlaky, se naše krajina stává mořem, kde vlny stoupají, klesají a pohybují se jako voda ve vaně. Pokud se populace obvykle nacházejí na hřebeni nebo v jeho blízkosti, budou mít pohyby tendenci je posouvat směrem dolů – Fisherovo (1958) neustálé zhoršování prostředí, způsobené jak abiotickými, tak biotickými příčinami. Míra maladaptace populací tedy závisí na rychlosti změn selekčních ploch ve vztahu k rychlosti genetických a fenotypových změn (Kirkpatrick, 1996). Jak však tuto složitou scénu empiricky zachytit a uvést do praxe maladaptační výzkumný program?“
Metody identifikace a analýzy maladaptace
Náš maladaptační výzkumný program má dvě hlavní složky: (1) rozpoznání a kvantifikaci domnělé maladaptace a (2) určení příčin maladaptace. Jak je popsáno níže, domnělou maladaptaci lze rozpoznat pomocí informací z fylogenetiky, vývojových procesů, teorie teleonomie a optimality a genetiky. Odchylky od adaptace pak lze kvantifikovat přímo pomocí studií selekce a selekční odezvy nebo nepřímo pomocí studií optimality, z nichž každá může poskytnout informace o směrech a vzdálenostech od adaptačních vrcholů. V neposlední řadě je pro prokázání maladaptace a vyloučení adaptačních alternativních hypotéz nezbytné určit její příčiny pomocí informací z populační genetiky, kvantitativní genetiky, vývojových mechanismů nebo jiných přístupů.
Metody z teleonomie a optimality, fylogenetiky, genetiky a vývoje hrají při analýze maladaptace různé role. Přístupy teleonomie a optimality obvykle vytvářejí kvantitativní předpovědi týkající se fenotypů a tyto předpovědi jsou obvykle více či méně úspěšné a více či méně neúspěšné. Když se setkáme s odchylkami od předpovědí optimality, můžeme se buď pevně držet našeho paradigmatu optimality, zkoumat povahu odchylek a zpochybňovat náš soubor strategií, omezení a kritérium fitness, nebo můžeme připustit možnost, že náš fenotyp nebyl optimalizován (Orzack & Sober, 1994). Soubor strategií však lze vždy rozšířit o dříve „nepřizpůsobivé“ fenotypy, což v podstatě popírá možnost nepřizpůsobení a ztotožňuje přírodní výběr s přizpůsobením (Rose et al., 1987). Hlavní užitečnost teleonomie a optimálních přístupů spočívá především v tom, že mohou vytvářet kompromisní křivky, které popisují vztahy mezi komplexně integrovanými znaky a fitness, což žádný jiný přístup, včetně kvantitativní genetiky, nedokáže (Partridge & Sibly, 1991). Za druhé, cykly pozorování, modelování a experimentů mohou identifikovat příčiny a objekty selekce a jejich adaptivní (environmentální) význam. Odchylky od předpovědí optimality nás pak mohou nasměrovat k maladaptaci. Hlavní námitkou mnoha badatelů proti optimalitě je, že se touto druhou cestou nevydávají; geneticky podložené příčiny odchylek od optimality se zřídkakdy berou v úvahu, protože prostor mezi předpovědí a pozorováním lze vždy vyplnit ad hoc vysvětleními. To je oprávněná výtka, která však nezpochybňuje obrovské úspěchy metod teleonomie a optimality.
Fylogenetické přístupy k analýze adaptace poskytují důležitý dlouhodobý časový rozměr dat prostřednictvím analýzy konvergence mezi znaky a mezi znaky a aspekty jejich prostředí, nebo také prostřednictvím analýzy evolučních trajektorií podél konkrétních linií. Analýzy konvergence (např. nezávislé kontrasty, viz Doughty, 1996) zahrnují makroevoluční testy funkčních vztahů a silné odchylky od očekávaných vztahů nebo neměnnost znaků v určitých kladách (Stearns, 1984) mohou svědčit o špatné adaptaci. Odvození evolučních trajektorií lze použít k identifikaci zjevných časových prodlev mezi výskytem selekčního tlaku a evoluční reakcí u znaků (např. Crespi & Worobey, 1998; Johnston et al., 1999) (tab. 1). Fylogeneze lze také použít k odvození evolučních změn v aspektech genetických systémů, které mohou vyvolat maladaptaci. Fylogenetické přístupy mohou například pomoci určit, zda a jak se G mění v krátkodobém a dlouhodobém horizontu (Shaw et al., 1995). Mohou také pomoci určit, zda jsou případné pozorované změny způsobeny selekcí, driftem nebo obojím, zda drift způsobuje pouze proporcionální změny G a do jaké míry je krátkodobá a dlouhodobá evoluce druhů řízena hlavní osou multitraitové variability (Schluter, 1996). Fylogeneze jsou tedy užitečné především v tom, že nás mohou nasměrovat k domnělým maladaptacím, které se pak pitvají jinými prostředky.
Pro analýzu maladaptace podle námi zvolené definice pojmu jsou nezbytné údaje o genetice a fenotypové selekci. Zatímco teleonomické a optimální přístupy pomáhají identifikovat selekčně nejvýznamnější aspekty znaků a prostředí (tj. příčiny a objekty selekce) a charakterizovat směr a rozsah odchylek od předpokládaného optima, kvantifikace selekce a předpokládané nebo pozorované reakce na selekci jsou nezbytné pro explicitně adaptivně-špičkový pohled na evoluci znaků. Metody analýzy cest umožňují společnou analýzu příčin a objektů selekce (Crespi, 1990) a metody vícenásobné regrese (Lande & Arnold, 1983) a metody vizualizace adaptivních ploch (Schluter & Nychka, 1994) lze nejefektivněji použít, jakmile jsou objekty a příčiny selekce dostatečně dobře pochopeny. Kvantitativně-genetická analýza G pak umožňuje odvodit populační trajektorie na adaptivních plochách a posoudit, zda a jak aspekty genetické architektury brání, zpožďují nebo usnadňují přibližování k lokálním vrcholům (např. Björklund, 1996), a studovat, zda a jak se vrcholy posouvají v čase. Jedním z nejdůležitějších výsledků takových analýz bude, zda samotné G lze považovat za adaptační (Thornhill, 1990; Schluter, 1996); bylo utvářeno historií korelační selekce, nebo odráží neúprosné, vnitřní vztahy mezi znaky? Nakonec bude třeba spojit G s geny, které vedou k adaptaci (Clark, 1987; Orr & Coyne, 1992). Geny s větším účinkem mohou s větší pravděpodobností vykazovat maladaptivní pleiotropii a mohou být s větší pravděpodobností fixovány selekcí, přinejmenším v raných fázích přibližování k optimu (Orr, 1998).
Ačkoli jsou kvantitativně-genetické metody nesmírně mocné pro mikroevoluční inferenci, G jen více či méně nepřímo odráží vývojové mechanismy, které se promítají mezi genotypy a fenotypy (Houle, 1991). Empirická analýza a modelování vývojových procesů může identifikovat potenciální maladaptaci tím, že prokáže, že aspekty ontogeneze, které jsou nepoddajné modifikaci selekcí, vedou k maladaptivním fenotypům (např. Slatkin, 1987). Pochopení vývojových mechanismů maladaptace je důležité, protože umožňuje vyloučit alternativní vysvětlení pozorované zjevné maladaptace, jako je selhání identifikace správného znaku nebo selekčního kontextu. Například více linií obratlovců získalo a ztratilo číslice v souladu s evolucí větších a menších tělesných rozměrů (Alberch & Gale, 1985; Alberch, 1985). Je tento vzorec způsoben vnitřní neschopností vývojových systémů produkovat určitý počet číslic z určitého množství tkáně končetinových pupenů (tj. nedostatkem vhodné variability), nebo může být menší počet číslic nějakým neznámým způsobem adaptivní pro menší druhy? Je „přenos“ sekundárních pohlavních znaků ze samců na samice (Lande, 1987; Muma & Weatherhead, 1989) výsledkem vysoce konzervovaných hormonálních účinků na vývoj, nebo by takové znaky mohly být selektovány u samic? Některé aspekty alometrie se zdají být modifikovatelné krátkodobou selekcí, jiné však nikoli (Wilkinson, 1993; Emlen, 1996). Analýza vývojových mechanismů by nám měla umožnit posoudit, zda jsou tyto posledně jmenované znaky vnitřně odolné vůči změnám; případně na ně selekce vůbec nemusí působit.
Podle našeho pojetí maladaptace můžeme vytvořit seznam případů domněle maladaptivních znaků (tabulka 1), které byly podrobeny analýze různými ze čtyř výše popsaných přístupů. Seznam je krátký a překvapivý podíl studií byl publikován ve špičkových časopisech. Některé studie spojily dva z přístupů dohromady (např. Alberch & Gale, 1985), ale žádná nepoužila tři nebo čtyři, možná kvůli nezávislosti výzkumníků používajících genetické, vývojové, optimální nebo fylogenetické perspektivy a nástroje (Lewontin, 1979). Kombinace všech přístupů umožňuje propojení mikroevoluce s makroevolucí, a to v kontextu genetické architektury znaku a jeho funkčního významu nebo jeho absence. Zatímco analýza adaptace těží z integrace více oborů, studium maladaptace ji vyžaduje. Takový výzkumný program je náročný, ale bez něj nikdy důkladně nepochopíme příčiny fenotypové variability.