Los miembros del clado de gasterópodos Neomphalina son endémicos de ambientes reductores en las profundidades marinas, viviendo principalmente en respiraderos hidrotermales (todos Peltospiridae) pero con algunas especies en depósitos naturales de madera hundida . El amplio marco anatómico presentado en el presente estudio nos permite considerar tanto la evidencia de la afinidad filogenética de Chrysomallon como la naturaleza de sus caracteres anatómicos particulares.
Dada la singularidad de la anatomía de Chrysomallon sospechamos que esta condición altamente autapomórfica es el resultado de numerosas adaptaciones asociadas a la vida en el flujo ácido de las fuentes hidrotermales. La anatomía de varios otros géneros de Neomphalina se ha descrito en detalle mediante disección (por ejemplo, ) o reconstrucción tomográfica . La diversidad de taxones con anatomía bien caracterizada abarca a Chrysomallon y a miembros de las tres familias actualmente reconocidas en Neomphalina: en Peltospiridae principalmente Rhynchopelta, Peltospira (; también incluye una breve descripción de Nodopelta, Echinopelta, e Hirtopelta), así como Pachydermia ; en Neomphalidae Neomphalus y Symmetromphalus ; en Melanodrymiidae Melanodrymia , Leptogyra, y Leptogyropsis (, con menciones de Xyleptogyra). El presente estudio es el primero que incluye ambos enfoques para abarcar una descripción exhaustiva a lo largo de toda la ontogenia posterior al asentamiento.
La anatomía macroscópica de Chrysomallon se ajusta en general al plan neomphaline . Warén et al. (: fig. S2C) mostraron bursículas sensoriales en la punta de los filamentos branquiales que se sabe que están presentes en la mayoría de los vetigástrofos y presentan algunos neomphalines , aunque la mayoría de los taxones carecen de ellas (por ejemplo, Pachyermia laevis ; Lirapex ). La falta de órganos copulatorios especializados en Chrysomallon se ajusta a los Peltospiridae; los miembros de la familia Neomphalidae tienen el tentáculo cefálico izquierdo modificado como pene y los melanodrymiidae tienen varias modificaciones copulatorias cefálicas especiales . Sin embargo, como miembro de Peltospiridae, Chrysomallon es el único taxón de esa familia conocido hasta ahora que es hermafrodita simultáneo.
Anatomía comparativa
El sistema circulatorio de Chrysomallon está notablemente agrandado en comparación con el de otros gasterópodos, como mencionaron brevemente Warén et al. . En la disección, los senos sanguíneos y los grumos de material hemocoelular son una característica prominente en toda la cavidad corporal. No se ha podido encontrar la hemocoela cefalopedal revestida por una red de lagunas de la que hablan Warén et al., pero los senos sanguíneos son grandes y aparentemente móviles, ya que difieren en posición entre los individuos. El ctenidio bipectíneo se extiende muy por detrás del corazón en los verticilos superiores de la concha, que es mucho más grande en comparación con Peltospira con una forma de concha similar y forma general, así como con otros peltospíridos o melanodrímidos . Sin embargo, es similar en tamaño proporcional a Hirtopelta, que tiene la mayor branquia entre los géneros de peltospíridos investigados anatómicamente hasta ahora. El agrandamiento de las branquias puede estar asociado a la alimentación por filtración (como se ha demostrado en los géneros de neomfálidos Neomphalus y Symmetromphalus ), a la presencia de bacterias simbióticas en las branquias (como los endosimbiontes en Hirtopelta tufari Beck, 2002 o los provánidos Alviniconcha spp. ), y/o a una elevada demanda respiratoria. Dado que Chrysomallon squamiferum alberga endosimbiontes en la glándula esofágica, no tiene simbiontes en o sobre la branquia, y probablemente no se alimenta por filtración, la razón más probable para el agrandamiento de la branquia es satisfacer las necesidades respiratorias elevadas. Nakagawa et al. demostraron mediante la secuenciación del genoma completo que los endosimbiontes de C. squamiferum son gammaproteobacterias tioautotróficas con un conjunto completo de genes necesarios para la respiración aeróbica, y probablemente capaces de cambiar entre una respiración aeróbica más eficiente y una respiración anaeróbica menos eficiente dependiendo de la disponibilidad de oxígeno. El hospedador también necesita oxígeno para sobrevivir, y es probable que el agrandamiento de las branquias también facilite la extracción de oxígeno en las condiciones de bajo oxígeno típicas de los ecosistemas de respiraderos hidrotermales . Al ser un caracol enrollado, Chrysomallon probablemente no puede aumentar la superficie respiratoria mediante el aumento de la superficie del manto, como se observa en muchos gasterópodos con forma de lapa.
La parte más excepcional del sistema circulatorio es el corazón monotocárdico extremadamente grande, que tiene un ventrículo especialmente bien desarrollado con paredes musculares muy gruesas reforzadas por haces musculares que recorren el lumen. Se conoce un ventrículo con paredes musculares gruesas en los Peltospiridae de Rynchopelta concentrica , pero el tamaño proporcional del corazón es mayor en Chrysomallon. En los neomfálidos el corazón no es marcadamente muscular (Neomphalus, ). A diferencia de Pachydermia laevis donde el pabellón auricular es más grande que el ventrículo , el ventrículo es incluso más grande que el pabellón auricular en Chrysomallon squamiferum. Los grandes vasos sanguíneos dorsales y ventrales al ctenidio, junto con numerosos y grandes senos sanguíneos bajo la branquia y en la cavidad del manto y el hecho de que la glándula esofágica esté muy vascularizada, indican que el corazón gigante sirve principalmente al ctenidio y a la glándula esofágica (también señalado brevemente por Warén et al. ).
El corazón es inusualmente grande para un peltospérido (compárese con ) o, de hecho, para cualquier animal en proporción. El corazón de Chrysomallon se estima en un 4 % del volumen del cuerpo; por el contrario, el corazón de un ser humano sano tiene un promedio de alrededor del 1,3 % del volumen del cuerpo (el volumen total medio del corazón de los seres humanos adultos es de 778 ml, tomado de ; el volumen medio del cuerpo humano es de 61,05 L, promedio de ambos sexos). Interpretamos que el corazón, y en particular el ventrículo muscular, funciona para crear una succión que atrae la sangre a través de las branquias y, por tanto, bombea haeomocoel al resto del sistema circulatorio.
Una glándula o bolsa esofágica es una característica común en los llamados clados de gasterópodos basales, incluyendo Patelloidea, Vetigastropoda, Cocculiniformia, Neritimorpha y Neomphalina , pero la extensión de la ampliación observada en Chrysomallon es órdenes de magnitud mayor que cualquier otra anatomía de gasterópodos descrita hasta la fecha . En otros peltospéridos, la porción posterior del esófago forma un par de bolsas o canaletas ciegas en el medio del esófago que se extienden sólo hasta el extremo anterior del pie (Rynchopelta, Peltospira, Nodopelta, Echinopelta, : fig. 12; Pachydermia ; también Melanodrymia ). La glándula esofágica de Chrysomallon forma un único saco ciego voluminoso que se extiende mucho más atrás, hasta llegar al corazón. Se sabe que la glándula esofágica alberga definitivamente una sola cepa de bacterias endosimbióticas tioautótrofas. No hay otros informes de glándulas esofágicas altamente vascularizadas y que contengan senos sanguíneos como los observados en Chrysomallon. Dos familias de gasterópodos formados por lapas, Bathyphytophilidae y Lepetellidae, con miembros que habitan en ambientes quimiosintéticos, también se sabe que tienen bolsas esofágicas agrandadas, aunque no en la medida de Chrysomallon . Se sabe que ambos albergan bacterias endosimbióticas, en el caso de los bifitófilos muy probablemente también en las glándulas esofágicas, pero en los lepetélidos los endosimbiontes están repartidos en el hemocele . El predominio de la glándula esofágica, de gran tamaño, que alberga bacterias endosimbióticas, contrasta con el resto del sistema digestivo, que es relativamente pequeño, lo que sugiere que los endosimbiontes son la principal fuente de nutrientes. Además, deducimos que la función del sistema circulatorio ampliado y el volumen sanguíneo extremadamente alto son relevantes para el metabolismo de los endosimbiontes bacterianos.
La mayoría de los moluscos holobiontes de respiradero, como Calyptogena, Alviniconcha e Ifremeria, alojan los endosimbiontes en las branquias, donde las bacterias pueden entrar fácilmente en contacto con el fluido del respiradero a través de la circulación en la cavidad del manto. En las almejas Calyptogena, por ejemplo, los bacteriocitos que contienen los endosimbiontes están situados en la superficie de los filamentos branquiales y tienen un extremo absorbente expuesto a la cavidad del manto. En la cavidad del manto circula un fluido de ventilación que contiene sulfuro de hidrógeno y los endosimbiontes simplemente toman el sulfuro de este fluido. En Chrysomallon, sin embargo, los endosimbiontes se alojan en la glándula esofágica, donde están aislados del fluido de ventilación. Por lo tanto, es probable que el hospedador desempeñe un papel importante en el suministro de los endosimbiontes con los productos químicos necesarios que conducen a un aumento de las necesidades respiratorias, similar al escenario en el trofosoma de Riftia pachyptila. Para suministrar sulfuros a los endosimbiontes, R. pachyptila toma sulfuros del fluido del respiradero a través de su penacho y tiene un sitio de unión específico para el sulfuro de hidrógeno en la molécula de hemoglobina de la sangre que transporta los sulfuros al trofosoma; dicho sitio de unión específico para el sulfuro no existe en la hemoglobina de Calyptogena. Lo mismo puede ocurrir con Chrysomallon y es probable que un sistema cardiovascular elaborativo con un corazón potente ayude a circular suficiente oxígeno o sulfuro de hidrógeno a través del torrente sanguíneo, para las necesidades del huésped (oxígeno) y sus bacterias simbióticas (oxígeno y sulfuro). Una investigación detallada del hemocele de C. squamiferum revelará más información sobre sus portadores de oxígeno y si tiene pigmentos respiratorios que se unen a los sulfuros o un medio alternativo de transporte de sulfuro.
El estómago de Chrysomallon es similar en forma a otros neomphalines incluyendo los tubos que observamos en el espécimen juvenil que conectan el estómago directamente a la glándula digestiva (: fig. 6). El intestino, sin embargo, es reducido y sólo tiene un único asa, a diferencia de los peltospéridos herbívoros, probablemente debido a su dependencia nutricional de las bacterias endosimbióticas. Hirtopelta también tiene un intestino reducido y estrecho, pero los miembros de ese género albergan endosimbiontes en sus filamentos branquiales agrandados, y es probable que la reducción intestinal también sea resultado de la convergencia debida a la dependencia de los endosimbiontes para su nutrición. En los neomfálidos que se alimentan por filtración el intestino también es bastante corto (Neomphalus y Symmetromphalus); las branquias de éstos también están agrandadas, pero se desconoce si albergan simbiontes en los filamentos branquiales. Los melanodrímidos son detritívoros y tienen intestinos más largos, como los peltospíridos herbívoros. Existe una tendencia general que asocia los intestinos cortos y simples con la dependencia de la endosimbiosis más que con la nutrición externa a través del pastoreo.
El contenido de los intestinos de los especímenes de C. squamiferum no incluía ninguna partícula inorgánica gruesa como las que se encuentran comúnmente ingeridas junto con la comida por los peltospíridos que pastan o se alimentan de depósitos como Rhynchopelta concentrica . Warén et al. informaron de la presencia de sulfuros finamente granulares en el intestino de C. squamiferum y sugirieron que probablemente procedían de los endosimbiontes; nosotros también confirmamos estos sulfuros. La naturaleza material del material calcáreo predominante en la región posterior del intestino aún no está clara. El contenido calcáreo del intestino puede representar endosimbiontes ingeridos u otra fuente de alimento (como la alimentación por filtración), actualmente no está claro si esta especie tiene otros mecanismos de alimentación.
La rádula de C. squamiferum es proporcionalmente mucho mayor en los juveniles en comparación con los adultos. Los animales podrían alimentarse pastando cuando son juveniles; también hay un cambio putativo en la dieta reportado en Neomphalus donde los juveniles se alimentan pastando y cambian a una alimentación exclusiva por filtración en su vida posterior. Sin embargo, el material del intestino de los juveniles de C. squamiferum seccionados en serie contenía material similar al de los adultos, el intestino anterior de los juveniles también estaba vacío y la glándula esofágica era proporcionalmente tan grande en los juveniles como en los adultos. Esto sugiere que C. squamiferum probablemente depende de los endosimbiontes para su nutrición durante toda su vida postlarval. Los endosimbiontes son notablemente similares en su genoma, con sólo dos cambios sinónimos en 19 genes y 13810 posiciones de codones, a través de 32 individuos huéspedes . Nakagawa et al. sugirieron que esto es el resultado de una estricta selección del endosimbionte transferido horizontalmente por el huésped.
No se conocen otros neomphalines que tengan endosimbiontes alojados en la glándula esofágica, aunque se sabe que Hirtopelta tufari aloja endosimbiontes en el ctenidio (Beck, 2002) en una asociación similar a la encontrada en especies de gasterópodos provánidos de Alviniconcha e Ifremeria . Otro peltospérido no descrito de los respiraderos antárticos de East Scotia Ridge de tamaño corporal similar a C. squamiferum (‘Peltospiroid n. sp. ESR’, ) ha demostrado mediante análisis de isótopos estables que posiblemente depende de los endosimbiontes para su nutrición.
El único nefridio de C. squamiferum está desplazado a la derecha del cuerpo, de forma similar a la estructura observada en Hirtopelta (: fig. 15). Esto puede deberse a que las branquias agrandadas ocupan todo el lado izquierdo de la cavidad del manto, lo que se observa en ambos taxones. El lado izquierdo del cuerpo en C. squamiferum tiene numerosos y voluminosos senos sanguíneos que ocupan todo el espacio disponible.
La disposición del sistema nervioso en C. squamiferum es reducida en complejidad y ampliada en tamaño en comparación con otros taxones neomphaline. Las hinchazones laterales del anillo nervioso del esófago, que emiten los nervios tentaculares, pueden representar una región homóloga a los ganglios cerebrales de otros gasterópodos; sin embargo, su colocación adelantada respecto al origen de los cordones nerviosos laterales confunde la homología posicional. Los ganglios cerebrales emiten los cordones nerviosos laterales en los tetraneurios de los moluscos, pero en C. squamiferum hay una gran unión multidireccional en el margen posterior del anillo nervioso del esófago que parece representar una fusión de los ganglios típicos de los moluscos. La naturaleza medular de los principales cordones nerviosos y la ampliada comisura anterior (que incorpora las hinchazones laterales «cerebrales») recuerdan al sistema nervioso de Polyplacophora .
El estatolito único en el par de estatocistos es la misma condición que para todos los demás casos reportados en Neomphalina . Hay un nervio distinto que se extiende hasta el manto anterior, posicionalmente equivalente al nervio que se extiende hacia adelante desde el ganglio osfradial particularmente en Leptogyra . El «osfradio» se ha descrito como situado en el músculo de la concha en Rhychopelta , pero en el tallo branquial en Pachydermia y en Chrysomallon. Este nivel de variabilidad es típico entre los moluscos y la función (si la hay) de estas estructuras es totalmente especulativa.
La condición de hermafrodita simultánea en C. squamiferum es hasta ahora única entre los Peltospiridae y paralela entre los Neomphalina por Leptogyra en Melanodrymiidae (conocida definitivamente para L. constricta Marshall, 1988 y L. patula Marshall, 1988; ). Las primeras observaciones que sugieren machos y hembras separados en C. squamiferum fueron probablemente el resultado de la variación en el desarrollo relativo de las dos gónadas en diferentes individuos. En el momento del primer descubrimiento e informe de C. squamiferum todos los neomphalines conocidos (es decir, excluyendo entonces a Leptogyra) tenían sexos separados.
Chrysomallon squamiferum tampoco tiene órganos copulatorios especializados en la cabeza, lo que coincide con otros peltospíridos . En Melanodrymiidae, los hermafroditas de Leptogyra tienen un pene y un pene accesorio que se extiende desde la base del tentáculo cefálico izquierdo. Los otros tres géneros de melanodrymiidae tienen sexos separados y los machos tienen órganos copulatorios . Los cuatro géneros de la familia Neomphalidae de los que se dispone información tienen sexos separados y el tentáculo cefálico izquierdo de los machos está modificado en un pene (también Retiskenea pero la ubicación familiar de este género es incierta) .
Las dos gónadas de Leptogyra comparten un único gonoducto con el ovario situado por delante del testículo y la especie puede ser protándrica; por el contrario, las gónadas de C. squamiferum están claramente presentes de forma simultánea en apilamiento vertical y dos gonoductos parecen fusionarse en una única abertura genital. Hemos observado la estructura previamente reportada como un «órgano productor de espermatóforos» ; sin embargo, notamos que es similar en posición y estructura al receptáculo seminal ilustrado en Leptogyra . Anteriormente, los espermatóforos en Neomphalina se conocían en otros taxones de Peltospiridae (Pachydermia laevis; ) y también en Melanodrymiidae (Melanodrymia; ) pero no en Neomphalidae.
El proceso de selección que lleva a la evolución convergente de la forma de lapa a partir de ancestros enrollados en espiral ha ocurrido repetidamente entre Gastropoda . El cambio de una forma enrollada a una forma de lapa tiene impactos en las posiciones de los sistemas de órganos, en particular las posiciones relativas de las gónadas y las glándulas digestivas. En los gasterópodos, la gónada puede estar situada en el extremo posterior, cerca del ápice de la concha (la norma para las especies con una concha enrollada) o en una disposición opuesta con las glándulas digestivas en el ápice y las gónadas anteriores a él (la norma para las lapas). En C. squamiferum, la glándula digestiva ocupa el ápice y las gónadas están desplazadas hacia delante, y esto se ha atribuido previamente a un cambio morfológico hacia la forma de lapa . Entre otros Peltospiridae, la gónada anterior se observa en los Peltospira y Chrysomallon enrollados, así como en las especies con forma de lapa (por ejemplo, Rhynchopelta, Echinopelta ); pero algunos, como Hirtopelta, tienen la disposición opuesta (: fig. 15). El clado Neomphalina es extremadamente variable en cuanto a las formas de las conchas (: fig. 7.6). Por lo tanto, otra posible interpretación es que Chrysomallon puede ser una derivación secundaria de un ancestro reciente con forma de lapa. La posición de las gónadas, desafortunadamente, no es particularmente informativa para la inferencia filogenética.
Los invertebrados de los respiraderos exhiben una amplia gama de rasgos reproductivos pero tienden a tener una alta capacidad de dispersión asociada con un rápido crecimiento y una reproducción continua. Los campos de respiraderos hidrotermales individuales son generalmente efímeros y de distribución irregular y las especies de invertebrados endémicos de los respiraderos deben mantener una metapoblación viable en muchos campos de respiraderos para persistir y prosperar. La dispersión de muchos hábitats de aguas profundas también significa que las posibilidades de que las larvas colonicen con éxito un hábitat adecuado pueden ser escasas. El desplazamiento de las gónadas fuera del ápice de la concha enrollada y dentro del verticilo del cuerpo proporciona un mayor volumen de espacio para que las gónadas se desarrollen; esto puede tener ventajas para C. squamiferum al aumentar la fecundidad y, a su vez, aumentar la posibilidad de que sus larvas lleguen a un campo de ventilación diferente. La inferencia adicional del índice de gónadas y la calidad reproductiva y la fecundidad podrían determinarse anatómicamente, aunque no lo hemos intentado en el presente estudio. Se presume que Chrysomallon squamiferum tiene larvas lecitotróficas con una etapa de dispersión planctónica como otros neomphalines , pero otros aspectos de la dispersión de las larvas, el comportamiento, la supervivencia y la metamorfosis son hasta ahora en gran medida intratables en los ecosistemas de aguas profundas debido a la inaccesibilidad de los organismos vivos.
Significado adaptativo
Este estudio ilustra cómo la percepción de un organismo puede mejorarse y cambiarse fundamentalmente mediante la comprensión de su anatomía interna. Los metazoos en entornos de respiraderos hidrotermales dependen de adaptaciones morfológicas y fisiológicas para resolver las necesidades energéticas en una cadena alimentaria basada en la quimioautotrofia . En este caso, especulamos que la estrategia derivada de alojar a los microbios endosimbióticos en una glándula esofágica muy ampliada, ha sido el catalizador de las innovaciones anatómicas que sirven principalmente para mejorar la aptitud de las bacterias, por encima de las necesidades del huésped metazoo.
Chrysomallon squamiferum vive adyacente al fluido de venteo ácido y reductor de los fumadores negros o del venteo difuso, que contienen la química y los sustratos requeridos por las bacterias quimioautótrofas . Chrysomallon squamiferum se diferencia claramente de otros gasterópodos de aguas profundas, incluso de neomphalines estrechamente relacionados. La armadura externa única de escleritos dérmicos duros, que a menudo están biomineralizados con sulfuro de hierro, puede ayudar a proteger al gasterópodo del líquido de ventilación, de modo que sus bacterias puedan vivir cerca de la fuente de donantes de electrones para la quimiosíntesis. Alternativamente, los escleritos pueden ser el resultado de la deposición de residuos tóxicos de sulfuro de los endosimbiontes, y por lo tanto representan una solución novedosa para la desintoxicación.
El sistema digestivo de Chrysomallon es simple y reducido, ya que la nutrición es proporcionada principalmente por los endosimbiontes, y puede estar procesando residuos sólidos quizás ingeridos accidentalmente. El sistema circulatorio tiene un gran volumen de sangre y un ventrículo muscular que extrae sangre de la elaborada branquia para abastecer a las bacterias. Con el significativo ensanchamiento adicional del sistema circulatorio en forma de finos senos sanguíneos dentro de la glándula esofágica, es probable que la presión sanguínea disminuya hasta casi cero. Por lo tanto, el gigantesco «corazón de dragón» puede ser necesario para mantener la circulación hemocelular en todo el cuerpo y, en particular, los finos vasos sanguíneos que sirven a la glándula esofágica, donde se alojan los endosimbiontes. Este gasterópodo no tiene cerebro, la enorme masa neural fusionada está directamente adyacente a la glándula esofágica donde se alojan las bacterias y la atraviesa. El aparato reproductor está desplazado hacia delante, lo que quizá permita una mayor fecundidad. En resumen, este espectacular animal con aspecto de dragón se ha convertido en un recipiente de transporte para la supervivencia y propagación de sus endosimbiontes bacterianos.