L’étude de l’adaptation phénotypique et de sa base génétique est centrale pour la biologie évolutive. Le terme « adaptation » a accumulé une myriade de définitions (revues dans Reeve & Sherman, 1993 ; Rose & Lauder, 1996) mais les adaptations sont des formes de traits qui sont toujours interprétées comme le résultat de la sélection naturelle, alors que les individus avec des traits variants moins bien adaptés à l’environnement présentent un succès reproductif plus faible. Cependant, l’ajustement des traits aux environnements, incarné par le terme adaptation (« fit for », du grec « ad aptos »), ne peut jamais être parfait, notamment parce que les organismes sont toujours adaptés à au moins une génération dans le passé. Ainsi, un certain degré d’écart par rapport au degré maximal d’adaptation possible est toujours attendu. Ces déviations ont été analysées sous différentes rubriques, en utilisant les outils de la génétique des populations et de la génétique quantitative, de la biologie du développement et de l’écologie comportementale et évolutive. L’objectif de cette revue est de synthétiser les perspectives et les informations de ces disciplines disparates et d’analyser la nature et les causes de la maladaptation. Tout d’abord, j’ai classé les définitions de l' »adaptation », les ai traduites en définitions de la « maladaptation » et ai discuté de l’utilité de ces définitions pour aborder diverses questions. Deuxièmement, j’ai discuté des causes de la maladaptation à différents niveaux de la hiérarchie de l’information biologique (Arnold, 1992). Troisièmement, je me suis concentré sur les méthodes d’identification et d’analyse de la maladaptation, en m’appuyant sur des approches qui se sont développées indépendamment dans différents domaines et en cherchant à réconcilier les opinions souvent acrimonieuses des généticiens et des écologistes concernant l’utilité de leurs méthodes de recherche.
Définir l’adaptation et la maladaptation
Notre premier critère pour choisir une définition devrait être son utilité pour répondre aux questions d’intérêt. Les définitions de l’adaptation peuvent être classées en quatre types principaux : (1) téléonomique ; (2) phylogénétique ; (3) génétique des populations ; (4) génétique quantitative.
Les définitions téléonomiques de l’adaptation se sont développées dans l’écologie évolutive et comportementale (Thornhill, 1990) et se concentrent sur la conception fonctionnelle des traits phénotypiques – comment ils ont été » conçus » par le surveillant aveugle de la sélection pour » fonctionner » dans un certain contexte environnemental. Ces définitions mettent l’accent sur le maintien sélectif des traits, et impliquent l’identification et la quantification de l’adéquation entre la forme et la fonction (Reeve & Sherman, 1993). La mise en œuvre des définitions téléonomiques dans un programme de recherche nécessite la spécification d’un ensemble de stratégies (une gamme de formes de traits possibles), l’application d’un critère d’aptitude (ce qui est maximisé, comme l’exécution d’une tâche ou une composante de l’aptitude) et la définition de contraintes (paramètres fixes qui limitent les analyses et relient l’ensemble de stratégies au critère d’aptitude). Ce programme de recherche est basé sur le principe qu’une histoire de sélection naturelle conduit à des formes de traits (adaptations) qui sont optimales dans un contexte environnemental donné, dans les limites de l’ensemble des stratégies. La quantification de la sélection actuelle n’est pas nécessaire dans le cadre de ce programme, car la sélection actuelle ne reflète pas nécessairement les pressions sélectives exercées au cours de l’évolution du caractère (Thornhill, 1990). Cette approche d’optimisation de l’adaptation a été utile pour caractériser la nature et les causes des associations entre les traits, et entre les traits et les environnements, en particulier pour les aspects du comportement et de l’histoire de vie.
Dans le cadre d’un programme de recherche téléonomique, la ‘maladaptation’ peut être définie comme la prévalence dans une population d’une ‘stratégie’ (une forme de phénotype), qui ne conduit pas à la plus haute fitness relative des stratégies dans l’ensemble autorisé. Ce point de vue a souvent été difficile à mettre en œuvre, en raison des difficultés liées à la définition d’un ensemble complet et précis de stratégies et de contraintes, des pressions sélectives complexes qui s’exercent sur de nombreux traits et de la difficulté de mesurer la valeur adaptative d’une manière significative sur le plan évolutif (Lewontin, 1979). En outre, si un trait autrefois neutre (par exemple, des fleurs rouges par rapport à des fleurs jaunes) fait l’objet d’une sélection, de sorte que les plantes à fleurs rouges ont un succès reproductif plus élevé (par exemple, leur pollen féconde davantage d’ovules), alors les fleurs rouges seront qualifiées d’adaptation selon certaines définitions téléonomiques (par exemple, Reeve & Sherman, 1993), avant même qu’il y ait eu une réponse génétique à la sélection.
Les définitions phylogénétiques de l’adaptation nécessitent l’utilisation d’une phylogénie pour déduire l’origine d’un trait, la déduction du » régime sélectif » sous lequel le trait est apparu, et une analyse de la performance du trait sous son régime sélectif ancestral et actuel (Baum &Larson, 1991 et références). Si le trait est apparu sous son régime sélectif actuel et présente une performance plus élevée que son antécédent, il est alors considéré comme une adaptation. Cette définition met l’accent sur les analyses conjointes de l’origine et du maintien des traits, en partant du principe que les traits dont la fonction change au cours de la période spécifique considérée doivent être classés différemment des traits qui ne changent pas. Baum & Larson (1991) fournissent des critères explicites pour identifier la maladaptation dans cette perspective phylogénétique ; un trait est maladapté (alias « désadapté », dans leur lexique) s’il présente une « utilité » (performance à une certaine tâche) inférieure à son état antécédent, dans son « régime sélectif » (contexte environnemental). Ce programme de recherche pour catégoriser les traits n’a pas encore pris racine, apparemment en raison des incertitudes liées à l’inférence des états ancestraux et des régimes sélectifs (Leroi et al., 1994) et d’un accent plus marqué sur l’importance de tester statistiquement l’adaptation via la quantification de la convergence (Doughty, 1996).
Les perspectives de la génétique des populations et de la génétique quantitative sur l’adaptation impliquent : (1) la mise en relation des allèles et des génotypes avec les phénotypes et la fitness dans les populations actuelles ; ou (2) la quantification de la sélection actuelle, et des réponses attendues ou observées à la sélection, sur des traits mono-locus et polygéniques. Pour les généticiens des populations, l’adaptation implique des substitutions de gènes induites par la sélection, ou le maintien de la variation par la sélection. Dans le cas de la substitution de gènes, le degré d’adaptation et de désadaptation peut être quantifié en tant que « charge de substitution » ou « charge de retard » (par exemple, Maynard Smith, 1976), mesures de : (1) l’excès de reproduction nécessaire pour empêcher l’extinction d’une petite population soumise à un changement environnemental défavorable, ou (2) le degré de retard de l’aptitude du génotype actuel par rapport au génotype optimal dans un environnement changeant (voir également Kirkpatrick, 1996). Gillespie (1991) ; p. 63 et p. 305 conclut que de telles charges sont souvent lourdes car les populations sont généralement loin de l’équilibre allélique, apparemment ; ceci parce que les pics d’adaptation génotypiques dépassent les réponses à la sélection. Les mesures de la maladaptation basées sur la charge nécessitent d’estimer la relation entre les allèles ou les génotypes et la fitness, et lorsque cela est possible, elles fournissent un lien fort de la maladaptation à ses causes.
Les généticiens quantitatifs discutent normalement de l’adaptation dans le contexte des topologies adaptatives phénotypiques, où les pics locaux et globaux représentent les états optimaux de la population (Schluter & Nychka, 1994). Pour les traits quantitatifs, les approches de ces pics sont régies par la forme et la force de la sélection multivariée et la réponse à la sélection qui peut être prédite (au moins à court terme) en utilisant la matrice de variance-covariance génétique (Shaw et al., 1995). Dans cette perspective, la maladaptation peut être quantifiée comme la distance d’une population par rapport au pic adaptatif le plus proche (Loeschcke, 1987 ; Bjorklund, 1996). Cette distance est en grande partie fonction de la mesure dans laquelle la population ne suit pas exactement le vecteur de la sélection directionnelle, en raison d’aspects de la réponse génétique à la sélection qui empêchent le plus grand pas possible vers le haut induit par la sélection. La sélection stabilisatrice sert à définir l’état ou le pic optimal, « adapté », bien qu’une population puisse s’étendre plus ou moins largement sur ses côtés. Comme nous pouvons mesurer la sélection sur le terrain, construire des surfaces adaptatives et estimer G sur le terrain ou en laboratoire, il est possible d’utiliser cette mesure de la maladaptation. De plus, elle permet de jeter un pont entre les mécanismes génétiques de changement microévolutif, notamment la variance génétique additive, la pléiotropie et le déséquilibre de liaison, et les aspects de l’écologie, tels que décrits dans les paysages adaptatifs. Dans la mesure où les topologies adaptatives se déplacent à travers les générations, ou que les populations sont déplacées vers le bas par des hasards génétiques, les populations seront hors de leurs pics et donc, à un certain degré quantifiable, mal adaptées.
J’ai volontairement évité le terme « contrainte » dans l’exposé ci-dessus car la plupart des auteurs l’utilisent dans un sens heuristique et général pour se référer aux déviations d’un certain cours attendu de l’évolution (par exemple, Maynard Smith et al, 1985 ; Antonovics & van Tienderen, 1991 ; Pigliucci & Kaplan, 2000). Mon objectif est de décrire un programme de recherche pour analyser un type spécifique de cette contrainte, une contrainte qui peut être estimée et disséquée empiriquement. Pour ce faire, il faut tirer un aperçu de la maladaptation de chacune des quatre perspectives ci-dessus (Stearns, 1984).
Causes de la maladaptation
Les causes ultimes de la maladaptation sont les aspects des systèmes génétiques en relation avec les changements dans les environnements. Il s’agit de processus tels que la mutation, la dérive, la consanguinité, la sélection, la pléiotropie, le déséquilibre de liaison, l’avantage hétérozygote et le flux génétique. La plupart des mutations sont inadaptées ou non adaptatives car leurs effets sont indépendants de la signification adaptative et les traits des organismes sont normalement raisonnablement bien adaptés (Orr, 1998). La maladaptation peut également être causée par un manque de variation génotypique suffisante pour que les phénotypes répondent au maximum à la sélection. Cette insuffisance de variation peut être due à la dérive, à la consanguinité, à une sélection directionnelle antérieure ou à un faible taux de mutation. Par exemple, la dérive et la consanguinité éloignent les populations des pics d’adaptation génotypiques et peuvent donc conduire à une inadaptation phénotypique. Bien que des années d’expériences de sélection artificielle et forte sur des traits uniques attestent de niveaux élevés de variation maintenus à court terme pour la plupart des traits et des espèces, la pertinence de ces expériences pour la nature reste incertaine (Harshman & Hoffmann 2000). Cela s’explique en partie par le fait que les sélections naturelle et artificielle peuvent souvent différer profondément dans leurs cibles, leur force et leurs conséquences. La pléiotropie, par laquelle les gènes affectent plusieurs traits, est considérée comme un mode d’action génétique quasi universel et peut faciliter la maladaptation en empêchant l’optimisation conjointe de plusieurs traits (Barton, 1990). Le déséquilibre de liaison, dû à la liaison, à la dérive ou à la sélection, entraîne également des limitations plus ou moins importantes des effets génétiques sur les phénotypes. L’avantage hétérozygote constitue un troisième exemple de propriétés intrinsèques des systèmes génétiques qui entraînent des déviations par rapport à l’adaptation maximale de la population. Enfin, le flux de gènes entre des populations différemment adaptées peut également conduire à une maladaptation, dont le degré dépendra des taux de migration et des intensités de sélection (Slatkin, 1985).
Les méthodes de génétique quantitative permettent d’estimer à la fois les variances génétiques additives, qui sondent l’expression de la variation génétique dans un environnement donné, mais aussi les corrélations génétiques, qui sont dues à la pléiotropie et au déséquilibre de liaison. Un faible niveau de variation génétique additive, ou une corrélation génétique importante, peut indiquer la possibilité d’une inadaptation en ce qui concerne les traits concernés (Price & Langen, 1992). Les aspects des mécanismes de développement (aussi appelés « contraintes de développement ») peuvent être représentés par des matrices de variances et de covariances génétiques (Cheverud, 1984), bien que G soit toujours spécifique à l’environnement et puisse ne pas saisir les éléments essentiels de l’histoire de vie ou d’autres compromis (Clark, 1987 ; Houle, 1991 ; Partridge & Sibly, 1991). Dans notre représentation de l’évolution inadaptée, la mutation fait descendre les populations et le manque de variation les bloque sur une pente, ou ralentit leur ascension. La dérive et la consanguinité entraînent normalement les populations vers le bas de la pente. Les corrélations génétiques peuvent accélérer le mouvement ascendant ou provoquer des trajectoires courbes (Arnold, 1992), et le flux de gènes entre de multiples pics adaptatifs locaux tire les populations vers le bas, vers un certain centre de gravité (voir également Fear & Price, 1998). La sélection, cependant, définit le paysage sur lequel les populations se déplacent, et dans la mesure où les environnements et les pressions sélectives changent, notre paysage devient une mer où les vagues montent, descendent et se déplacent comme l’eau dans un bain. Si les populations se trouvent normalement sur ou près d’une crête, les mouvements auront tendance à les déplacer vers le bas – la détérioration constante de l’environnement selon Fisher (1958), due à des causes tant abiotiques que biotiques. Le degré de maladaptation des populations dépend donc des taux de changement des surfaces sélectives, en relation avec les taux de changement génétique et phénotypique (Kirkpatrick, 1996). Mais comment saisir empiriquement cette scène complexe et mettre en pratique un programme de recherche maladaptationniste ?
Méthodes pour identifier et analyser la maladaptation
Notre programme de recherche maladaptationniste comporte deux composantes principales : (1) la reconnaissance et la quantification de la maladaptation putative ; et (2) la détermination des causes de la maladaptation. Comme décrit ci-dessous, la maladaptation putative peut être reconnue en utilisant des informations provenant de la phylogénétique, des processus de développement, de la théorie de la téléonomie et de l’optimalité et de la génétique. Les écarts par rapport à l’adaptation peuvent ensuite être quantifiés directement à l’aide d’études sur la sélection et la réponse à la sélection, ou quantifiés indirectement par des études sur l’optimalité, chacune de ces études pouvant fournir des informations sur les directions et les distances par rapport aux pics adaptatifs. Enfin, pour démontrer la maladaptation et exclure les hypothèses alternatives adaptatives, il est essentiel de déterminer ses causes en utilisant des informations issues de la génétique des populations, de la génétique quantitative, des mécanismes de développement ou d’autres approches.
Les méthodes issues de la téléonomie et de l’optimalité, de la phylogénétique, de la génétique et du développement jouent des rôles différents dans l’analyse de la maladaptation. Les approches de la téléonomie et de l’optimalité font généralement des prédictions quantitatives concernant les phénotypes et ces prédictions sont généralement plus ou moins réussies et plus ou moins ratées. Lorsque nous sommes confrontés à des déviations par rapport aux prédictions d’optimalité, nous pouvons soit nous accrocher à notre paradigme d’optimalité, inspecter la nature des déviations et remettre en question notre ensemble de stratégies, nos contraintes et notre critère de fitness, soit admettre la possibilité que notre phénotype n’a pas été optimisé (Orzack & Sober, 1994). Cependant, un ensemble de stratégies peut toujours être élargi pour inclure des phénotypes autrefois » inadaptés « , ce qui annule en fait la possibilité d’une inadaptation et assimile la sélection naturelle à une adaptation (Rose et al., 1987). La principale utilité des approches de téléonomie et d’optimalité est, premièrement, qu’elles peuvent générer les courbes de compromis qui décrivent les relations entre les traits intégrés de manière complexe et la fitness, ce qu’aucune autre approche, y compris la génétique quantitative, ne peut faire (Partridge & Sibly, 1991). Deuxièmement, les cycles d’observation, de modélisation et d’expériences peuvent identifier les causes et les objets de la sélection et leur signification adaptative (environnementale). Les déviations par rapport aux prédictions d’optimalité peuvent alors nous orienter vers une inadaptation. La principale objection de nombreux chercheurs à l’optimalité est que cette dernière voie n’est pas empruntée ; les causes génétiques de la déviation de l’optimalité sont rarement prises en compte, car l’espace entre la prédiction et l’observation peut toujours être rempli d’explications ad hoc. C’est une plainte valable mais elle ne vicie pas les énormes succès des méthodes de téléonomie et d’optimalité.
Les approches phylogénétiques de l’analyse de l’adaptation fournissent une dimension temporelle à long terme vitale aux données via l’analyse de la convergence entre les traits et entre les traits et les aspects de leurs environnements, ou également via l’analyse des trajectoires évolutives le long de lignées spécifiques. Les analyses de convergence (par exemple, les contrastes indépendants, voir Doughty, 1996) impliquent des tests macro-évolutifs pour les relations fonctionnelles et de fortes déviations par rapport aux relations attendues, ou l’invariance des traits dans des clades particuliers (Stearns, 1984), peuvent indiquer une mauvaise adaptation. L’inférence des trajectoires évolutives peut être utilisée pour identifier les décalages temporels apparents entre l’apparition d’une pression sélective et la réponse évolutive des traits (par exemple, Crespi & Worobey, 1998 ; Johnston et al., 1999) (tableau 1). Les phylogénies peuvent également être utilisées pour déduire des changements évolutifs dans les aspects des systèmes génétiques qui peuvent produire une maladaptation. Par exemple, les approches phylogénétiques peuvent aider à déterminer si, et comment, G change à court et à long terme (Shaw et al., 1995). Elles peuvent également aider à déterminer si les changements observés sont dus à la sélection, à la dérive ou aux deux, si la dérive ne provoque que des changements proportionnels de G, et dans quelle mesure l’évolution à court et à long terme des espèces est dirigée par l’axe principal de la variation multitrait (Schluter, 1996). Les phylogénies sont donc principalement utiles en ce qu’elles peuvent nous orienter vers des maladaptations putatives, qui sont ensuite disséquées par d’autres moyens.
Les données sur la génétique et la sélection phénotypique sont nécessaires à l’analyse de la maladaptation selon la définition que nous avons choisie du terme. Alors que les approches téléonomiques et d’optimalité aident à identifier les aspects les plus sélectivement pertinents des traits et des environnements (c’est-à-dire les causes et les objets de la sélection) et à caractériser la direction et l’étendue de la déviation par rapport aux optima prédits, la quantification de la sélection et la réponse anticipée ou observée à la sélection sont nécessaires pour une perspective explicitement adaptative-pointe sur l’évolution des traits. Les méthodes d’analyse des chemins permettent l’analyse conjointe des causes et des objets de la sélection (Crespi, 1990), et les méthodes de régression multiple (Lande & Arnold, 1983) et les méthodes de visualisation des surfaces adaptatives (Schluter & Nychka, 1994) peuvent être utilisées plus efficacement une fois que les objets et les causes de la sélection sont raisonnablement bien compris. L’analyse quantitative-génétique de G permet alors de déduire les trajectoires des populations sur les surfaces adaptatives et d’évaluer si, et comment, les aspects de l’architecture génétique empêchent, retardent ou facilitent l’approche des pics locaux (par exemple Björklund, 1996), et d’étudier si, et comment, les pics se déplacent dans le temps. L’un des résultats les plus importants de ces analyses sera de savoir si G lui-même peut être considéré comme adaptatif (Thornhill, 1990 ; Schluter, 1996) ; a-t-il été façonné par une histoire de sélection corrélationnelle, ou reflète-t-il des relations inexorables et intrinsèques entre les traits ? En fin de compte, nous devrons relier G aux gènes qui conduisent à l’adaptation (Clark, 1987 ; Orr & Coyne, 1992). Les gènes à effet plus important peuvent être plus susceptibles de présenter une pléiotropie inadaptée et peuvent être plus susceptibles d’être fixés par la sélection, au moins pendant les premières étapes de l’approche d’un optimum (Orr, 1998).
Bien que les méthodes de génétique quantitative soient extrêmement puissantes pour l’inférence microévolutive, G ne reflète que plus ou moins indirectement les mécanismes de développement qui se traduisent entre les génotypes et les phénotypes (Houle, 1991). L’analyse empirique et la modélisation des processus de développement peuvent identifier une maladaptation potentielle en démontrant que les aspects de l’ontogenèse qui sont récalcitrants à la modification par la sélection conduisent à des phénotypes inadaptés (par exemple, Slatkin, 1987). La compréhension des mécanismes développementaux de la maladaptation est importante car elle permet d’exclure d’autres explications de la maladaptation apparente observée, comme l’incapacité à identifier le bon trait ou le bon contexte sélectif. Par exemple, de multiples lignées de vertébrés ont gagné et perdu des doigts de concert avec l’évolution de tailles corporelles plus grandes et plus petites (Alberch & Gale, 1985 ; Alberch, 1985). Ce schéma est-il dû à une incapacité intrinsèque des systèmes de développement à produire un certain nombre de doigts à partir d’une certaine quantité de tissu de bourgeon de membre (c’est-à-dire un manque de variation appropriée), ou est-ce que moins de doigts pourrait être adaptatif d’une manière inconnue pour les espèces plus petites ? Le « transfert » des caractéristiques sexuelles secondaires des mâles aux femelles (Lande, 1987 ; Muma & Weatherhead, 1989) résulte-t-il d’effets hormonaux hautement conservés sur le développement, ou de tels traits pourraient-ils être sélectionnés chez les femelles ? Certains aspects de l’allométrie semblent pouvoir être modifiés par une sélection à court terme, mais d’autres non (Wilkinson, 1993 ; Emlen, 1996). L’analyse des mécanismes de développement devrait nous permettre d’évaluer si ces derniers traits sont intrinsèquement résistants au changement ; alternativement, la sélection pourrait ne pas agir sur eux du tout.
En utilisant notre conception de l’inadaptation, nous pouvons générer une liste de cas de traits putativement inadaptés (tableau 1), qui ont été soumis à une analyse par diverses des quatre approches décrites ci-dessus. La liste est courte et une proportion surprenante de ces études a été publiée dans des revues de haut niveau. Certaines études ont combiné deux des approches (par exemple Alberch & Gale, 1985) mais aucune n’en a utilisé trois ou quatre, peut-être en raison de l’indépendance des chercheurs utilisant des perspectives et des outils génétiques, développementaux, d’optimalité ou phylogénétiques (Lewontin, 1979). Une combinaison de toutes les approches permet de relier la microévolution à la macroévolution, dans le contexte de l’architecture génétique d’un trait et de sa signification fonctionnelle, ou de son absence. Alors que l’analyse de l’adaptation bénéficie de l’intégration de multiples disciplines, l’étude de la maladaptation l’exige. Un tel programme de recherche est un défi, mais sans lui, nous ne pourrons jamais comprendre en profondeur les causes de la variation phénotypique.