Les membres du clade de gastéropodes Neomphalina sont endémiques aux environnements réducteurs des grands fonds marins, vivant principalement sur les cheminées hydrothermales (tous les Peltospiridae) mais avec quelques espèces sur les dépôts naturels de bois engloutis . Le cadre anatomique complet présenté dans la présente étude nous permet de considérer à la fois les preuves de l’affinité phylogénétique de Chrysomallon et aussi la nature de ses caractères anatomiques particuliers.
Vu le caractère unique de l’anatomie de Chrysomallon, nous soupçonnons que cet état hautement autapomorphe est le résultat de nombreuses adaptations associées à la vie dans le flux acide des évents hydrothermaux. L’anatomie de plusieurs autres genres de Neomphalina a été décrite en détail par dissection (par exemple, ) ou par reconstruction tomographique . La diversité des taxons dont l’anatomie est bien caractérisée englobe Chrysomallon et les membres des trois familles actuellement reconnues dans Neomphalina : dans les Peltospiridae principalement Rhynchopelta, Peltospira ( ; comprend également un bref aperçu de Nodopelta, Echinopelta, et Hirtopelta), ainsi que Pachydermia ; dans les Neomphalidae Neomphalus et Symmetromphalus ; dans les Melanodrymiidae Melanodrymia , Leptogyra, et Leptogyropsis (, avec des mentions de Xyleptogyra). La présente étude est la première à inclure ces deux approches afin d’englober une description complète sur l’ensemble de l’ontogenèse post-établissement.
L’anatomie brute de Chrysomallon se conforme généralement au plan néomphalique . Warén et al. ( : fig. S2C) ont montré des bourses sensorielles à l’extrémité des filaments branchiaux qui sont connues pour être présentes chez la plupart des vetigastropodes et présentent certains néomphalins , bien que la majorité des taxons en soient dépourvus (par exemple, Pachyermia laevis ; Lirapex ). L’absence d’organes copulatoires spécialisés chez Chrysomallon est conforme aux Peltospiridae ; les membres de la famille Neomphalidae ont le tentacule céphalique gauche modifié comme un pénis et les mélanodrymiidés ont diverses modifications copulatoires céphaliques spéciales . Cependant, en tant que membre des Peltospiridae, Chrysomallon est le seul taxon de cette famille connu à ce jour pour être un hermaphrodite simultané.
Anatomie comparative
Le système circulatoire de Chrysomallon est notablement élargi par rapport aux autres gastéropodes, comme l’ont brièvement mentionné Warén et al . Lors de la dissection, les sinus sanguins et les amas de matériel hémocoel sont une caractéristique proéminente dans toute la cavité corporelle. Un hémocœle céphalopédique tapissé d’un réseau de lacunes rapporté par Warén et al. n’a pas pu être trouvé, mais les sinus sanguins sont grands et apparemment mobiles puisqu’ils diffèrent en position entre les individus. Le cténidium bipectiné s’étend loin derrière le cœur dans les verticilles supérieurs de la coquille, qui est beaucoup plus grande par rapport à Peltospira avec une forme de coquille et une forme générale similaires ainsi que d’autres peltospiridés ou mélanodrymiidés . Il est cependant similaire, en taille proportionnelle, à Hirtopelta qui possède la plus grande branchie parmi les genres de peltospiridés étudiés anatomiquement jusqu’à présent. L’élargissement de la branchie peut être associé à une alimentation par filtration (comme le montrent les genres Neomphalus et Symmetromphalus), à la présence de bactéries symbiotiques sur la branchie (comme les endosymbiontes chez Hirtopelta tufari Beck, 2002 ou Alviniconcha spp. provannidés), et/ou à une forte demande respiratoire. Il n’y a pas d’endosymbiontes dans la branchie de Chrysomallon .
Compte tenu du fait que Chrysomallon squamiferum héberge des endosymbiontes dans la glande œsophagienne, n’a pas de symbiontes dans ou sur la branchie , et ne se nourrit probablement pas par filtration, la raison la plus probable de l’élargissement de la branchie est de répondre à des besoins respiratoires élevés. Nakagawa et al. ont montré, grâce au séquençage du génome entier, que les endosymbiontes de C. squamiferum sont des gammaprotéobactéries thioautotrophes possédant un ensemble complet de gènes nécessaires à la respiration aérobie, et probablement capables de passer d’une respiration aérobie plus efficace à une respiration anaérobie moins efficace en fonction de la disponibilité de l’oxygène. L’hôte a également besoin d’oxygène pour survivre, et l’élargissement de la branchie est également susceptible de faciliter l’extraction d’oxygène dans les conditions de faible teneur en oxygène typiques des écosystèmes des cheminées hydrothermales. Étant un escargot enroulé, Chrysomallon est probablement incapable d’augmenter la surface respiratoire en augmentant la surface du manteau, comme on le voit chez de nombreux gastéropodes sous forme de patelle .
La partie la plus exceptionnelle du système circulatoire est le cœur monotocardien extrêmement grand, qui possède un ventricule particulièrement bien développé avec des parois musculaires très épaisses renforcées par des faisceaux musculaires traversant la lumière. Un ventricule à paroi musculaire épaisse est connu chez les Peltospiridae de Rynchopelta concentrica , mais la taille proportionnelle du cœur est plus grande chez Chrysomallon. Chez les néomphalidés, le cœur n’est pas nettement musclé (Neomphalus, ). Contrairement à Pachydermia laevis où le pavillon est plus grand que le ventricule, le ventricule est encore plus grand que le pavillon chez Chrysomallon squamiferum. De grands vaisseaux sanguins dorsaux et ventraux au cténidium, ainsi que de nombreux grands sinus sanguins sous la branchie et dans la cavité du manteau et le fait que la glande œsophagienne est très vascularisée, indiquent que le cœur géant sert principalement au cténidium et à la glande œsophagienne (également brièvement noté par Warén et al. ).
Le cœur est exceptionnellement grand pour un peltospiride (comparer à ) ou même pour tout animal proportionnellement. Le cœur de Chrysomallon est estimé à 4 % du volume corporel ; par contraste, le cœur d’un humain en bonne santé est en moyenne à environ 1,3 % du volume corporel (volume cardiaque total moyen des humains adultes 778 ml, tiré de ; volume corporel humain moyen 61,05 L, moyenne des deux sexes ). Nous interprétons que le cœur, et en particulier le ventricule musculaire, fonctionne pour créer une aspiration qui attire le sang à travers la branchie et ainsi pomper l’haeomocoel vers le reste du système circulatoire.
Une glande ou une poche œsophagienne est une caractéristique commune dans les clades de gastéropodes dits basaux, y compris Patelloidea, Vetigastropoda, Cocculiniformia, Neritimorpha et Neomphalina , mais l’étendue de l’élargissement observé chez Chrysomallon est des ordres de grandeur plus grands que toute autre anatomie de gastéropode décrite à ce jour . Chez d’autres peltospiridés, la partie postérieure de l’œsophage forme une paire de poches ou de gouttières médio-œsophagiennes aveugles ne s’étendant que jusqu’à l’extrémité antérieure du pied (Rynchopelta, Peltospira, Nodopelta, Echinopelta, : fig. 12 ; Pachydermia ; également Melanodrymia ). La glande œsophagienne de Chrysomallon forme un seul et volumineux sac aveugle qui s’étend beaucoup plus loin en arrière, pour atteindre le cœur. La glande œsophagienne est connue pour abriter une seule souche de bactéries endosymbiotiques thioautotrophes. Il n’y a pas d’autres rapports de glandes œsophagiennes hautement vascularisées et contenant des sinus sanguins comme chez Chrysomallon. Deux familles de gastéropodes formés de patelles, Bathyphytophilidae et Lepetellidae, dont les membres vivent dans des environnements chimiosynthétiques, sont également connus pour avoir des poches œsophagiennes élargies, mais pas autant que Chrysomallon. Tous deux sont connus pour abriter des bactéries endosymbiotiques, dans le cas des bathyphytophilidés très probablement aussi dans les glandes œsophagiennes, mais chez les lepetellidés, les endosymbiontes sont répartis dans l’hémocèle. La prédominance de la glande œsophagienne fortement élargie abritant les bactéries endosymbiotiques contraste avec le reste du système digestif qui est relativement petit, ce qui suggère que les endosymbiontes sont la principale source de nutriments. Nous déduisons en outre que la fonction du système circulatoire élargi et du volume sanguin extrêmement élevé est pertinente pour le métabolisme des endosymbionts bactériens.
La plupart des mollusques holobiontes à évent tels que Calyptogena, Alviniconcha et Ifremeria hébergent les endosymbionts dans la branchie où les bactéries peuvent facilement entrer en contact avec le fluide de l’évent par la circulation dans la cavité du manteau . Chez les palourdes Calyptogena, par exemple, les bactériocytes contenant les endosymbiontes sont situés à la surface des filaments branchiaux et ont une extrémité absorbante exposée à la cavité du manteau. Un fluide de ventilation contenant du sulfure d’hydrogène circule dans la cavité du manteau et les endosymbiontes absorbent simplement le sulfure de ce fluide. Chez Chrysomallon, cependant, les endosymbiontes sont logés dans la glande œsophagienne où ils sont isolés du fluide de l’évent. Il est donc probable que l’hôte joue un rôle majeur dans l’approvisionnement des endosymbiontes en produits chimiques nécessaires à l’augmentation des besoins respiratoires, comme c’est le cas dans le trophosome de Riftia pachyptila. Pour alimenter les endosymbiontes en sulfures, R. pachyptila absorbe les sulfures du fluide de l’évent par son panache et possède un site de liaison spécifique aux sulfures d’hydrogène sur la molécule d’hémoglobine dans le sang qui transporte les sulfures vers le trophosome ; ce site de liaison spécifique aux sulfures est absent de l’hémoglobine de Calyptogena. Il se peut qu’il en soit de même chez Chrysomallon et qu’un système cardiovasculaire élaboré avec un cœur puissant contribue à faire circuler suffisamment d’oxygène ou de sulfure d’hydrogène dans le flux sanguin, pour les besoins de l’hôte (oxygène) et de ses bactéries symbiotiques (oxygène et sulfure). Une étude détaillée de l’hémocœle de C. squamiferum révélera d’autres informations concernant ses transporteurs d’oxygène et si elle possède des pigments respiratoires qui se lient aux sulfures ou un autre moyen de transport des sulfures.
L’estomac de Chrysomallon a une forme similaire à celle des autres néomphalines, y compris les tubes que nous avons observés dans le spécimen juvénile et qui relient directement l’estomac à la glande digestive ( : fig. 6). L’intestin est cependant réduit et ne comporte qu’une seule boucle, contrairement aux peltospiridés herbivores, très probablement en raison de sa dépendance nutritionnelle aux bactéries endosymbiotiques. Hirtopelta a également un intestin réduit et étroit, mais les membres de ce genre hébergent des endosymbiontes sur leurs filaments branchiaux élargis, et la réduction intestinale est probablement aussi le résultat d’une convergence due à la dépendance aux endosymbiontes pour la nutrition. Chez les néomphalidés filtreurs, l’intestin est également assez court (Neomphalus et Symmetromphalus) ; les branchies de ces derniers sont également élargies, mais on ne sait pas s’ils hébergent des symbiotes sur les filaments branchiaux. Les mélanodrimiidés sont détritivores et ont des intestins plus longs comme les peltospiridés qui broutent. Il existe une tendance générale associant des intestins courts et simples à la dépendance à l’endosymbiose plutôt qu’à une nutrition externe par le pâturage.
Le contenu des intestins des spécimens de C. squamiferum ne comprenait aucune particule inorganique grossière comme celles que l’on trouve généralement ingérées avec la nourriture par les peltospiridés qui broutent ou se nourrissent de dépôts comme Rhynchopelta concentrica . Warén et al. ont signalé la présence de sulfures finement granuleux dans l’intestin de C. squamiferum et ont suggéré que ceux-ci provenaient probablement des endosymbiontes ; nous avons également confirmé la présence de ces sulfures. La nature du matériau crayeux prédominant dans la région postérieure de l’intestin n’est toujours pas claire. Le contenu crayeux de l’intestin peut représenter des endosymbiontes ingérés ou une autre source de nourriture (comme l’alimentation par filtre), on ne sait pas actuellement si cette espèce a d’autres mécanismes d’alimentation.
La radula de C. squamiferum est proportionnellement beaucoup plus grande chez les juvéniles par rapport aux adultes. Les animaux pourraient se nourrir en broutant lorsqu’ils sont juvéniles ; il y a également un changement putatif de régime alimentaire rapporté chez Neomphalus où les juvéniles se nourrissent en broutant et passent à une alimentation exclusive par filtre dans la vie ultérieure . Cependant, les matières contenues dans l’intestin du C. squamiferum juvénile sectionné en série contenaient des matières similaires à celles des intestins des adultes, l’intestin antérieur du juvénile était également vide et la glande œsophagienne était proportionnellement aussi grande chez le juvénile que chez l’adulte. Ceci suggère que C. squamiferum dépend probablement des endosymbiontes pour sa nutrition tout au long de sa vie post-larvaire. Les endosymbiontes sont remarquablement similaires dans leur génome avec seulement deux changements synonymes dans 19 gènes et 13810 positions de codons, à travers 32 individus hôtes . Nakagawa et al. ont suggéré que cela résulte d’une sélection rigoureuse de l’endosymbiont transféré horizontalement par l’hôte.
Aucune autre néomaline n’est connue pour avoir des endosymbionts logés dans la glande œsophagienne, bien que Hirtopelta tufari soit connu pour loger des endosymbionts dans le cténidium (Beck, 2002) dans une association similaire à celle trouvée chez les espèces de gastéropodes provannidés dans Alviniconcha et Ifremeria . Un autre peltospiride non décrit provenant des évents de l’Antarctique à East Scotia Ridge de taille similaire à celle de C. squamiferum (‘Peltospiroid n. sp. ESR’, ) a été montré par des analyses d’isotopes stables comme dépendant possiblement des endosymbiontes pour la nutrition .
Le néphridium unique de C. squamiferum est déplacé vers la droite du corps, similaire à la structure observée chez Hirtopelta ( : fig. 15). Ceci peut être attribué à l’agrandissement de la branchie qui occupe tout le côté gauche de la cavité du manteau, observé chez les deux taxons. Le côté gauche du corps chez C. squamiferum présente de nombreux sinus sanguins volumineux qui occupent tout l’espace disponible.
L’agencement du système nerveux chez C. squamiferum est réduit en complexité et agrandi en taille par rapport aux autres taxons néomphalins. Les renflements latéraux de l’anneau nerveux œsophagien, émettant les nerfs tentaculaires, peuvent représenter une région homologue aux ganglions cérébraux chez d’autres gastéropodes ; cependant, leur positionnement avancé par rapport à l’origine des cordons nerveux latéraux confond l’homologie positionnelle. Les ganglions cérébraux émettent les cordons nerveux latéraux chez les mollusques tetraneury mais chez C. squamiferum il y a une grande jonction multivoie à la marge postérieure de l’anneau nerveux oesophagien qui semble représenter une fusion des ganglions typiques des mollusques. La nature médullaire des principaux cordons nerveux et la commissure antérieure élargie (incorporant les renflements latéraux ‘cérébraux’) rappelle le système nerveux des Polyplacophora .
Le statolithe unique dans la paire de statocystes est la même condition que pour tous les autres cas rapportés chez Neomphalina . Il y a un nerf distinct qui s’étend vers le manteau antérieur, positionnellement équivalent au nerf qui s’étend vers l’avant à partir du ganglion osphradial particulièrement chez Leptogyra . L' »osphradium » a été décrit comme étant situé sur le muscle de la coquille chez Rhychopelta , mais sur la tige branchiale chez Pachydermia et Chrysomallon. Ce niveau de variabilité est typique parmi les mollusques et la fonction (si elle existe) de ces structures est entièrement spéculative .
La condition hermaphrodite simultanée chez C. squamiferum est jusqu’à présent unique parmi les Peltospiridae et n’est mise en parallèle parmi les Neomphalina que par Leptogyra chez les Melanodrymiidae (connue définitivement pour L. constricta Marshall, 1988 et L. patula Marshall, 1988 ; ). Les premières observations suggérant des mâles et des femelles séparés chez C. squamiferum étaient probablement le résultat de la variation du développement relatif des deux gonades chez différents individus. Au moment de la première découverte et du premier rapport de C. squamiferum, tous les néomphalinés connus (c’est-à-dire excluant alors Leptogyra) avaient des sexes séparés.
Chrysomallon squamiferum n’a pas non plus d’organes copulatoires spécialisés sur la tête, ce qui est cohérent avec les autres peltospiridés . Chez les Melanodrymiidae, les hermaphrodites Leptogyra ont un pénis et un pénis accessoire s’étendant à partir de la base du tentacule céphalique gauche. Les trois autres genres de mélanodrymiidés ont des sexes séparés et les mâles ont des organes copulatoires. Les quatre genres de la famille Neomphalidae avec des informations disponibles ont des sexes séparés et le tentacule céphalique gauche chez les mâles est modifié en pénis (également Retiskenea mais le placement familial de ce genre est incertain) .
Les deux gonades de Leptogyra partagent un seul gonoduc avec l’ovaire positionné en avant du testicule et l’espèce peut-être protandrique ; par contre les gonades de C. squamiferum sont clairement présentes simultanément en empilement vertical et deux gonoductes semblent fusionner en une seule ouverture génitale. Nous avons observé la structure précédemment rapportée comme un ‘organe producteur de spermatophores’ ; cependant, nous notons qu’elle est similaire en position et en structure au réceptacle séminal illustré chez Leptogyra. Auparavant, les spermatophores de Neomphalina étaient connus d’autres taxons de Peltospiridae (Pachydermia laevis ; ) et aussi de Melanodrymiidae (Melanodrymia ; ) mais pas de Neomphalidae.
Le processus de sélection menant à l’évolution convergente de la forme de patelle à partir d’ancêtres enroulés en spirale s’est produit à plusieurs reprises chez les Gastropodes . Le passage d’une forme enroulée à une forme de patelle a des impacts sur les positions des systèmes d’organes, en particulier les positions relatives des gonades et de la glande digestive . Chez les gastéropodes, la gonade peut soit être située à l’extrême postérieur, près de l’apex de la coquille (la norme pour les espèces avec une coquille enroulée) ou dans une disposition opposée avec les glandes digestives à l’apex et les gonades en avant de celui-ci (la norme pour les patelles) . Chez C. squamiferum, la glande digestive occupe l’apex et les gonades sont déplacées vers l’avant, ce qui a été précédemment attribué à un changement morphologique vers la forme de patelle . Parmi les autres Peltospiridae, la gonade antérieure est observée chez les Peltospira et Chrysomallon enroulés, ainsi que chez les espèces formant des patelles (par exemple, Rhynchopelta, Echinopelta) ; mais certaines, comme Hirtopelta, ont la disposition opposée ( : fig. 15). Neomphalina en tant que clade est extrêmement variable dans les formes de coquilles ( : fig. 7.6). Par conséquent, une autre interprétation possible est que Chrysomallon peut être une dérivation secondairement enroulée d’un ancêtre récent de forme de patelle. La position des gonades n’est, malheureusement, apparemment pas particulièrement informative pour l’inférence phylogénétique.
Les invertébrés des cheminées présentent un large éventail de traits reproductifs, mais ont tendance à avoir une grande capacité de dispersion associée à une croissance rapide et une reproduction continue . Les champs de cheminées hydrothermales individuels sont généralement éphémères et inégaux dans leur distribution et les espèces d’invertébrés endémiques des cheminées doivent maintenir une métapopulation viable à travers de nombreux champs de cheminées pour persister et prospérer . Les espèces d’invertébrés endémiques des griffons doivent maintenir une métapopulation viable dans de nombreux champs de griffons pour persister et prospérer . Le déplacement des gonades hors de l’apex de la coquille enroulée et dans le whorl du corps fournit un plus grand volume d’espace pour le développement des gonades ; ceci peut avoir des avantages pour C. squamiferum en augmentant la fécondité et en augmentant à son tour la chance de ses larves d’arriver dans un champ d’évent différent. Une déduction supplémentaire de l’indice des gonades, de la qualité de la reproduction et de la fécondité pourrait être déterminée anatomiquement, bien que nous n’ayons pas tenté de le faire dans le cadre de cette étude. Chrysomallon squamiferum est présumé avoir des larves lécithotrophes avec un stade de dispersion planctonique comme les autres néomphalines , mais d’autres aspects de la dispersion larvaire, du comportement, de la survivabilité et de la métamorphose sont jusqu’à présent largement intraitables dans les écosystèmes des grands fonds en raison de l’inaccessibilité des organismes vivants.
Signification adaptative
Cette étude illustre comment la perception d’un organisme peut être améliorée et fondamentalement modifiée par la compréhension de son anatomie interne. Les métazoaires dans les environnements de cheminées hydrothermales dépendent des adaptations morphologiques et physiologiques pour résoudre les besoins énergétiques dans une chaîne alimentaire basée sur la chimioautotrophie . Dans ce cas, nous spéculons que la stratégie dérivée de logement des microbes endosymbiotiques dans une glande œsophagienne considérablement élargie, a été le catalyseur d’innovations anatomiques qui servent principalement à améliorer la forme physique des bactéries, au-delà des besoins de l’hôte métazoaire.
Chrysomallon squamiferum vit à côté du fluide acide et réducteur des évents provenant des fumeurs noirs ou des évents diffus, qui contiennent les produits chimiques et les substrats requis par les bactéries chimioautotrophes . Chrysomallon squamiferum diffère distinctement des autres gastéropodes des profondeurs, même des néomphalines étroitement apparentées. L’armature externe unique des sclérites dermiques durs, qui sont souvent biominéralisés avec du sulfure de fer, peut aider à protéger le gastéropode du fluide de l’évent, de sorte que ses bactéries puissent vivre près de la source de donneurs d’électrons pour la chimiosynthèse. Alternativement, les sclérites peuvent résulter du dépôt de déchets sulfurés toxiques provenant des endosymbiontes, et représentent donc une nouvelle solution pour la détoxification.
Le système digestif de Chrysomallon est simple et réduit car la nutrition est principalement fournie par les endosymbiontes, et peut traiter des déchets solides peut-être accidentellement ingérés. Le système circulatoire possède un énorme volume sanguin et un ventricule musculaire qui aspire le sang de la branchie élaborée pour alimenter les bactéries. Avec l’embranchement supplémentaire significatif du système circulatoire sous la forme de fins sinus sanguins dans la glande œsophagienne, la pression sanguine diminue probablement jusqu’à devenir presque nulle. Le « cœur de dragon » géant peut donc être nécessaire pour maintenir la circulation de l’hémocèle dans tout le corps et en particulier les fins vaisseaux sanguins qui desservent la glande œsophagienne où sont logés les endosymbiontes. Ce gastéropode n’a pas de cerveau, l’énorme masse neurale fusionnée est directement adjacente à la glande œsophagienne où sont logées les bactéries et la traverse. Le système reproducteur est déplacé vers l’avant, ce qui permet peut-être une plus grande fécondité. En somme, ce spectaculaire animal » dragon » est devenu un vaisseau porteur pour la survie et la propagation de ses endosymbiontes bactériens.