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Headley a fait ses débuts d’actrice en apparaissant dans un épisode de la sitcom The Cosby Show de NBC en 1985. Plus tard, Headley est apparue dans Miami Vice, Quantum Leap, et Matlock. En 1988, elle a obtenu le premier rôle féminin face à Eddie Murphy dans la comédie romantique Coming to America. Le film est un succès au box-office, avec un total de 288 752 301 $ dans le monde. L’année suivante, Headley a joué un rôle principal aux côtés de Louis Gossett, Jr. dans la série dramatique éphémère d’ABC, Gideon Oliver. Plus tard cette année-là, elle a joué dans la série de téléfilms Kojak. En 1991, Mme Headley a rejoint le casting de la série télévisée All My Children d’ABC, où elle jouait le rôle de l’agent de police Mimi Reed. Lors de la 25e cérémonie des NAACP Image Awards, elle a reçu une nomination pour le NAACP Image Award de la meilleure actrice dans une série dramatique de jour, mais a perdu contre Victoria Rowell. Elle a été régulière dans All My Children de 1991 à 1994, et est revenue dans la série en 1995 et 2005. Après avoir quitté le feuilleton, elle a joué dans New York Undercover, Walker, Texas Ranger et Cosby. En 1996, elle a tenu un second rôle dans le film de comédie dramatique The Preacher’s Wife, réalisé par Penny Marshall. En 1997, Headley a décroché un rôle principal dans la série dramatique éphémère de la FOX, 413 Hope St. aux côtés de Richard Roundtree. La série a été annulée après seulement dix épisodes, mais Headley a reçu une nomination au NAACP Image Award de la meilleure actrice dans une série dramatique pour sa performance.