El estudio de la adaptación fenotípica y su base genética es fundamental para la biología evolutiva. El término «adaptación» ha acumulado infinidad de definiciones (revisiones en Reeve & Sherman, 1993; Rose & Lauder, 1996), pero las adaptaciones son formas de rasgos que siempre se interpretan como el resultado de la selección natural, mientras que los individuos con rasgos variantes que se ajustan peor al entorno muestran un menor éxito reproductivo. Sin embargo, el ajuste de los rasgos a los entornos personificado en el término adaptación (‘apto para’, del griego ‘ad aptos’) nunca puede ser perfecto, en parte porque los organismos siempre están adaptados al menos a una generación en el pasado. Por tanto, siempre se espera un cierto grado de desviación del máximo grado de adaptación posible. Dichas desviaciones se han analizado bajo una variedad de rúbricas, utilizando las herramientas de la genética poblacional y cuantitativa, la biología del desarrollo y la ecología conductual y evolutiva. El propósito de esta revisión es sintetizar las perspectivas y la información de estas disciplinas dispares y analizar la naturaleza y las causas de la mala adaptación. En primer lugar, he clasificado las definiciones de «adaptación», las he traducido en definiciones de «inadaptación» y he discutido la utilidad de estas definiciones para abordar diversas cuestiones. En segundo lugar, he analizado las causas de la mala adaptación en diferentes niveles de la jerarquía de la información biológica (Arnold, 1992). En tercer lugar, me he centrado en los métodos para identificar y analizar la inadaptación, basándome en enfoques que se han desarrollado de forma independiente en diferentes campos y tratando de conciliar las opiniones, a menudo encontradas, de genetistas y ecologistas sobre la utilidad de sus métodos de investigación.
Definir la adaptación y la inadaptación
Nuestro principal criterio para elegir una definición debe ser su utilidad para responder a preguntas de interés. Las definiciones de adaptación pueden clasificarse en cuatro tipos principales: (1) teleonómicas; (2) filogenéticas; (3) genéticas de la población; (4) genéticas cuantitativas.
Las definiciones teleonómicas de la adaptación se desarrollaron en la ecología evolutiva y del comportamiento (Thornhill, 1990) y se centran en el diseño funcional de los rasgos fenotípicos, es decir, cómo han sido «diseñados» por el relojero ciego de la selección para «funcionar» en algún contexto ambiental. Estas definiciones hacen hincapié en el mantenimiento selectivo de los rasgos, e implican la identificación y cuantificación del ajuste entre forma y función (Reeve & Sherman, 1993). La implementación de las definiciones teleonómicas en un programa de investigación requiere la especificación de un conjunto de estrategias (una gama de posibles formas de rasgos), la aplicación de algún criterio de aptitud (lo que se maximiza, como el desempeño de alguna tarea o un componente de la aptitud) y la delineación de restricciones (parámetros fijos que limitan los análisis y vinculan el conjunto de estrategias con el criterio de aptitud). Este programa de investigación se basa en la premisa de que una historia de selección natural conduce a formas de rasgos (adaptaciones) que son óptimas en un contexto ambiental determinado, dentro del rango del conjunto de estrategias. La cuantificación de la selección actual no es necesaria en este programa, porque la selección actual no tiene por qué reflejar las presiones selectivas durante la evolución del rasgo (Thornhill, 1990). Este enfoque de optimización de la adaptación ha sido útil para caracterizar la naturaleza y las causas de las asociaciones entre los rasgos, y entre los rasgos y los entornos, especialmente para los aspectos del comportamiento y la historia vital.
En un programa de investigación teleonómica, la «mala adaptación» puede definirse como la prevalencia en una población de una «estrategia» (una forma de un fenotipo), que no conduce a la mayor aptitud relativa de las estrategias en el conjunto permitido. Este punto de vista ha sido a menudo difícil de aplicar, debido a las dificultades que entraña la definición de un conjunto completo y preciso de estrategias y restricciones, las complejas presiones selectivas sobre muchos rasgos y el reto de medir la aptitud de una manera evolutivamente significativa (Lewontin, 1979). Además, si un rasgo anteriormente neutro (por ejemplo, las flores rojas frente a las amarillas) se somete a selección, de forma que las plantas con flores rojas tienen un mayor éxito reproductivo (por ejemplo, su polen fertiliza más óvulos), entonces las flores rojas se denominarán una adaptación según algunas definiciones teleonómicas (por ejemplo, Reeve & Sherman, 1993), incluso antes de que haya habido una respuesta genética a la selección.
Las definiciones filogenéticas de la adaptación requieren el uso de una filogenia para inferir el origen de un rasgo, la inferencia del «régimen selectivo» bajo el cual surgió el rasgo, y un análisis del rendimiento del rasgo bajo su régimen selectivo ancestral y actual (Baum & Larson, 1991 y sus referencias). Si el rasgo surgió bajo su régimen selectivo actual y muestra un rendimiento superior al de su antecesor, entonces se considera una adaptación. Esta definición se centra en los análisis conjuntos del origen y el mantenimiento de los rasgos, bajo la presunción de que los rasgos que cambian de función durante el período de tiempo específico considerado deben clasificarse de forma diferente a los rasgos que no lo hacen. Baum & Larson (1991) proporciona criterios explícitos para identificar la inadaptación bajo esta perspectiva filogenética; un rasgo es inadaptado (también conocido como «desadaptado», en su léxico) si muestra una «utilidad» (rendimiento en alguna tarea) menor que su estado antecedente, en su «régimen selectivo» (contexto ambiental). Este programa de investigación para la categorización de los rasgos todavía no se ha consolidado, aparentemente debido a las incertidumbres de la inferencia de los estados ancestrales y los regímenes selectivos (Leroi et al., 1994) y a un mayor enfoque en la importancia de probar estadísticamente la adaptación a través de la cuantificación de la convergencia (Doughty, 1996).
Las perspectivas genéticas cuantitativas y poblacionales sobre la adaptación implican: (1) relacionar los alelos y genotipos con los fenotipos y la aptitud en las poblaciones actuales; o (2) cuantificar la selección actual, y las respuestas esperadas u observadas a la selección, en rasgos de un solo locus y poligénicos. Para los genetistas de poblaciones, la adaptación implica sustituciones de genes impulsadas por la selección o el mantenimiento de la variación mediante la selección. En el caso de la sustitución de genes, el grado de adaptación y desadaptación puede cuantificarse como la «carga de sustitución» o la «carga de retraso» (por ejemplo, Maynard Smith, 1976), medidas de: (1) el exceso reproductivo necesario para evitar la extinción de una pequeña población sometida a un cambio ambiental desfavorable, o (2) el grado en que la aptitud del genotipo actual queda por detrás del genotipo óptimo en un entorno cambiante (véase también Kirkpatrick, 1996). Gillespie (1991); p. 63 y p. 305 concluye que tales cargas suelen ser pesadas ya que las poblaciones suelen estar lejos del equilibrio alélico, aparentemente; esto se debe a que los picos adaptativos genotípicos superan las respuestas a la selección. Las métricas de inadaptación basadas en la carga requieren la estimación de la relación entre los alelos o genotipos y la aptitud, y cuando es factible proporcionan un fuerte vínculo desde la inadaptación hasta sus causas.
Los genetistas cuantitativos normalmente discuten la adaptación en el contexto de las topologías adaptativas fenotípicas, donde los picos locales y globales representan estados poblacionales óptimos (Schluter & Nychka, 1994). En el caso de los rasgos cuantitativos, las aproximaciones a estos picos se rigen por la forma y la fuerza de la selección multivariante y la respuesta a la selección, que puede predecirse (al menos a corto plazo) mediante la matriz de varianza-covarianza genética (Shaw et al., 1995). Desde esta perspectiva, la inadaptación puede cuantificarse como la distancia de una población al pico adaptativo más cercano (Loeschcke, 1987; Bjorklund, 1996). Esta distancia depende en gran medida del grado en que la población no sigue exactamente el vector de selección direccional, como resultado de aspectos de la respuesta genética a la selección que impiden el mayor paso posible hacia arriba impulsado por la selección. La selección estabilizadora sirve para definir el estado o pico óptimo y «adaptado», aunque una población puede extenderse más o menos por sus lados. Como podemos medir la selección en el campo, construir superficies adaptativas y estimar G en el campo o en el laboratorio, es factible emplear esta medida de inadaptación. Además, proporciona un puente entre los mecanismos genéticos del cambio microevolutivo, en particular la varianza genética aditiva, la pleiotropía y el desequilibrio de enlaces, y los aspectos de la ecología, tal como se representan en los paisajes adaptativos. En la medida en que las topologías adaptativas se desplazan a través de las generaciones, o las poblaciones son desplazadas hacia abajo por casualidad genética, las poblaciones estarán fuera de sus picos y por lo tanto, en algún grado cuantificable, mal adaptadas.
He evitado a propósito el término ‘restricción’ en la exposición anterior, ya que la mayoría de los autores lo utilizan en un sentido heurístico y general para referirse a las desviaciones de algún curso esperado de la evolución (por ejemplo, Maynard Smith et al., 1985; Antonovics & van Tienderen, 1991; Pigliucci & Kaplan, 2000). Mi objetivo es describir un programa de investigación para analizar un tipo específico de tal restricción, que puede ser estimada y diseccionada empíricamente. Para ello, hay que extraer información sobre la inadaptación desde cada una de las cuatro perspectivas anteriores (Stearns, 1984).
Causas de la inadaptación
Las causas últimas de la inadaptación son aspectos de los sistemas genéticos en relación con los cambios en los entornos. Estos incluyen procesos como la mutación, la deriva, la endogamia, la selección, la pleiotropía, el desequilibrio de enlaces, la ventaja de los heterocigotos y el flujo de genes. La mayoría de las mutaciones son desadaptativas o no adaptativas porque sus efectos son independientes del significado adaptativo y los rasgos de los organismos suelen estar razonablemente bien adaptados (Orr, 1998). La mala adaptación también puede deberse a la falta de variación genotípica suficiente para que los fenotipos respondan al máximo a la selección. Esta escasez de variación puede deberse a la deriva, a la endogamia, a la selección direccional pasada o a una baja tasa de mutación. Por ejemplo, la deriva y la endogamia alejan a las poblaciones de los picos de adaptación genotípica y, por tanto, pueden conducir a una mala adaptación fenotípica. Aunque años de experimentos de selección artificial y fuerte sobre rasgos únicos dan fe de los altos niveles de variación que se mantienen a corto plazo para la mayoría de los rasgos y especies, la relevancia de estos experimentos para la naturaleza sigue siendo incierta (Harshman & Hoffmann 2000). Esto se debe, en parte, a que la selección natural y la artificial suelen diferir profundamente en sus objetivos, fuerza y consecuencias. La pleiotropía, por la que los genes afectan a múltiples rasgos, se considera un modo de acción génica casi universal y puede facilitar la inadaptación al impedir la optimización conjunta de varios rasgos (Barton, 1990). El desequilibrio de enlaces, debido a la vinculación, a la deriva o a la selección, conduce igualmente a limitaciones más o menos severas de los efectos genéticos sobre los fenotipos. La ventaja de los heterocigotos es un tercer ejemplo de las propiedades intrínsecas de los sistemas genéticos que causan desviaciones de la máxima adaptación de la población. Por último, el flujo de genes entre poblaciones adaptadas de forma diferente también puede provocar una mala adaptación, cuyo grado dependerá de las tasas de migración y de las intensidades de selección (Slatkin, 1985).
Los métodos genéticos cuantitativos permiten estimar tanto las varianzas genéticas aditivas, que sondean la expresión de la variación genética en un entorno determinado, como las correlaciones genéticas, que se deben a la pleiotropía y al desequilibrio de enlaces. Un nivel bajo de variación genética aditiva, o una correlación genética sustancial, puede indicar la posibilidad de una mala adaptación con respecto a los rasgos implicados (Price & Langen, 1992). Los aspectos de los mecanismos de desarrollo (también conocidos como «restricciones de desarrollo») pueden representarse mediante matrices de varianzas y covarianzas genéticas (Cheverud, 1984), aunque G siempre es específica del entorno y puede no captar los elementos esenciales de la historia vital u otras compensaciones (Clark, 1987; Houle, 1991; Partridge & Sibly, 1991). En nuestra descripción del pico adaptativo de la evolución desadaptativa, la mutación mueve a las poblaciones cuesta abajo y la falta de variación las encadena en una pendiente, o frena su ascenso. La deriva y la endogamia normalmente impulsan a las poblaciones cuesta abajo. Las correlaciones genéticas pueden acelerar el movimiento cuesta arriba o provocar trayectorias curvas (Arnold, 1992), y el flujo de genes entre múltiples picos adaptativos locales tira de las poblaciones hacia abajo, hacia algún centro de gravedad (véase también Fear & Price, 1998). La selección, sin embargo, define el paisaje en el que se mueven las poblaciones, y en la medida en que los entornos y las presiones selectivas cambian, nuestro paisaje se convierte en un mar en el que las olas suben, se hunden y se mueven como el agua en un baño. Si las poblaciones se encuentran normalmente en una cresta o cerca de ella, los movimientos tenderán a desplazarlas hacia abajo: el deterioro constante del medio ambiente de Fisher (1958), debido a causas tanto abióticas como bióticas. El grado de inadaptación de las poblaciones depende, pues, de las tasas de cambio de las superficies selectivas, en relación con las tasas de cambio genético y fenotípico (Kirkpatrick, 1996). Pero, ¿cómo se puede captar empíricamente este complejo escenario y poner en práctica un programa de investigación maladaptacionista?
Métodos para identificar y analizar la maladaptación
Nuestro programa de investigación maladaptacionista tiene dos componentes principales: (1) reconocimiento y cuantificación de la mala adaptación putativa; y (2) determinación de las causas de la mala adaptación. Como se describe a continuación, la mala adaptación putativa puede reconocerse utilizando información de la filogenética, los procesos de desarrollo, la teoría de la teleonomía y la optimización y la genética. A continuación, las desviaciones de la adaptación pueden cuantificarse directamente mediante estudios de selección y respuesta de selección, o cuantificarse indirectamente mediante estudios de optimalidad, cada uno de los cuales puede proporcionar información sobre las direcciones y distancias de los picos de adaptación. Por último, para demostrar la inadaptación y excluir las hipótesis alternativas adaptativas, es esencial determinar sus causas utilizando información procedente de la genética de poblaciones, la genética cuantitativa, los mecanismos de desarrollo u otros enfoques.
Los métodos de teleonomía y optimalidad, la filogenética, la genética y el desarrollo desempeñan diferentes papeles en el análisis de la inadaptación. Los enfoques de teleonomía y optimalidad suelen hacer predicciones cuantitativas sobre los fenotipos y estas predicciones suelen tener más o menos éxito y más o menos fracaso. Cuando nos enfrentamos a una desviación de las predicciones de optimalidad, podemos aferrarnos a nuestro paradigma de optimalidad, inspeccionar la naturaleza de las desviaciones y cuestionar nuestro conjunto de estrategias, las restricciones y el criterio de aptitud, o podemos permitir la posibilidad de que nuestro fenotipo no haya sido optimizado (Orzack & Sober, 1994). Sin embargo, un conjunto de estrategias siempre puede ampliarse para incluir fenotipos anteriormente «inadaptados», lo que en efecto niega la posibilidad de una mala adaptación y equipara la selección natural con la adaptación (Rose et al., 1987). La principal utilidad de los enfoques de teleonomía y optimización es, en primer lugar, que pueden generar las curvas de compensación que describen las relaciones entre los rasgos complejamente integrados y la aptitud, lo que no puede hacer ningún otro enfoque, incluida la genética cuantitativa (Partridge & Sibly, 1991). En segundo lugar, los ciclos de observación, modelización y experimentación pueden identificar las causas y los objetos de la selección y su importancia adaptativa (ambiental). Las desviaciones de las predicciones de optimalidad pueden entonces dirigirnos hacia la mala adaptación. La principal objeción de muchos investigadores a la optimalidad es que no se toma este último camino; rara vez se consideran las causas genéticas de la desviación de la optimalidad, ya que el espacio entre la predicción y la observación siempre puede llenarse con explicaciones ad hoc. Esta es una queja válida, pero no vicia los tremendos éxitos de los métodos de teleonomía y optimalidad.
Los enfoques filogenéticos para analizar la adaptación proporcionan una dimensión temporal vital a largo plazo a los datos mediante el análisis de la convergencia entre rasgos y entre rasgos y aspectos de sus entornos, o también mediante el análisis de las trayectorias evolutivas a lo largo de linajes específicos. Los análisis de convergencia (por ejemplo, los contrastes independientes, véase Doughty, 1996) implican pruebas macroevolutivas de las relaciones funcionales y las fuertes desviaciones de las relaciones esperadas, o la invariabilidad de los rasgos en clados concretos (Stearns, 1984), pueden ser indicativas de una mala adaptación. La inferencia de trayectorias evolutivas puede utilizarse para identificar aparentes desfases temporales entre la aparición de una presión selectiva y la respuesta evolutiva en los rasgos (por ejemplo, Crespi & Worobey, 1998; Johnston et al., 1999) (Tabla 1). Las filogenias también pueden utilizarse para inferir el cambio evolutivo en los aspectos de los sistemas genéticos que pueden producir desadaptación. Por ejemplo, los enfoques filogenéticos pueden ayudar a determinar si G cambia, y cómo, a corto y largo plazo (Shaw et al., 1995). También pueden ayudar a determinar si los cambios observados se deben a la selección, a la deriva o a ambas, si la deriva sólo causa cambios proporcionales en G, y hasta qué punto la evolución a corto y largo plazo de las especies está dirigida por el eje principal de la variación multirasgo (Schluter, 1996). Así pues, las filogenias son útiles sobre todo en el sentido de que pueden dirigirnos hacia las desadaptaciones putativas, que luego se diseccionan utilizando otros medios.
Los datos sobre genética y selección fenotípica son necesarios para el análisis de la inadaptación según la definición que hemos elegido del término. Mientras que los enfoques teleonómicos y de optimalidad ayudan a identificar los aspectos más selectivamente relevantes de los rasgos y los entornos (es decir, las causas y los objetos de la selección) y a caracterizar la dirección y el grado de desviación de los óptimos predichos, la cuantificación de la selección y la respuesta anticipada u observada a la selección son necesarias para una perspectiva explícitamente adaptativa de la evolución de los rasgos. Los métodos de análisis de trayectorias permiten el análisis conjunto de las causas y los objetos de la selección (Crespi, 1990), y los métodos de regresión múltiple (Lande & Arnold, 1983) y los métodos para visualizar las superficies adaptativas (Schluter & Nychka, 1994) pueden utilizarse con mayor eficacia una vez que los objetos y las causas de la selección se comprenden razonablemente bien. El análisis cuantitativo-genético de G permite entonces inferir las trayectorias de la población en las superficies adaptativas y evaluar si, y cómo, los aspectos de la arquitectura genética impiden, retrasan o facilitan la aproximación a los picos locales (por ejemplo, Björklund, 1996), y estudiar si, y cómo, los picos se mueven con el tiempo. Uno de los resultados más importantes de estos análisis será si la propia G puede considerarse adaptativa (Thornhill, 1990; Schluter, 1996); ¿ha sido moldeada por una historia de selección correlacional o refleja relaciones inexorables e intrínsecas entre los rasgos? En última instancia, tendremos que conectar G con los genes que conducen a la adaptación (Clark, 1987; Orr & Coyne, 1992). Los genes de mayor efecto pueden ser más propensos a exhibir pleiotropía desadaptativa y pueden ser más propensos a ser fijados por la selección, al menos durante las primeras etapas de aproximación a un óptimo (Orr, 1998).
Aunque los métodos genéticos cuantitativos son tremendamente poderosos para la inferencia microevolutiva, G sólo refleja más o menos indirectamente los mecanismos de desarrollo que se traducen entre genotipos y fenotipos (Houle, 1991). El análisis empírico y la modelización de los procesos de desarrollo pueden identificar una posible inadaptación al demostrar que los aspectos de la ontogenia que son recalcitrantes a la modificación por selección conducen a fenotipos inadaptados (por ejemplo, Slatkin, 1987). La comprensión de los mecanismos de desarrollo de la inadaptación es importante porque permite excluir explicaciones alternativas de la aparente inadaptación observada, como la falta de identificación del rasgo correcto o el contexto selectivo. Por ejemplo, múltiples linajes de vertebrados han ganado y perdido dígitos en concierto con la evolución de tamaños corporales mayores y menores (Alberch & Gale, 1985; Alberch, 1985). ¿Se debe este patrón a la incapacidad intrínseca de los sistemas de desarrollo para producir cierto número de dígitos a partir de una determinada cantidad de tejido de las yemas de las extremidades (es decir, a una falta de variación apropiada), o puede que un menor número de dígitos sea adaptativo de alguna manera desconocida para las especies más pequeñas? ¿La «transferencia» de los caracteres sexuales secundarios de los machos a las hembras (Lande, 1987; Muma & Weatherhead, 1989) es el resultado de los efectos hormonales altamente conservados en el desarrollo, o podrían seleccionarse tales rasgos en las hembras? Algunos aspectos de la alometría parecen ser modificables por la selección a corto plazo, pero otros no (Wilkinson, 1993; Emlen, 1996). El análisis de los mecanismos de desarrollo debería permitirnos evaluar si estos últimos rasgos son intrínsecamente resistentes al cambio; alternativamente, puede que la selección no esté actuando sobre ellos en absoluto.
Usando nuestra concepción de la mala adaptación, podemos generar una lista de casos de rasgos putativamente inadaptados (Tabla 1), que han sido sometidos a análisis por varios de los cuatro enfoques descritos anteriormente. La lista es corta y una proporción sorprendente de los estudios ha sido publicada en revistas de primera línea. Algunos estudios han juntado dos de los enfoques (por ejemplo, Alberch & Gale, 1985), pero ninguno ha utilizado tres o cuatro, quizá debido a la independencia de los investigadores que utilizan perspectivas y herramientas genéticas, de desarrollo, de optimización o filogenéticas (Lewontin, 1979). Una combinación de todos los enfoques permite conectar la microevolución con la macroevolución, en el contexto de la arquitectura genética y la importancia funcional de un rasgo, o la falta de ella. Mientras que el análisis de la adaptación se beneficia de la integración de múltiples disciplinas, el estudio de la inadaptación lo exige. Un programa de investigación de este tipo es un reto, pero sin él nunca entenderemos a fondo las causas de la variación fenotípica.