Undersøgelsen af fænotypisk tilpasning og dens genetiske grundlag er central i evolutionsbiologien. Udtrykket ’tilpasning’ har akkumuleret utallige definitioner (anmeldelser i Reeve & Sherman, 1993; Rose & Lauder, 1996), men tilpasninger er former for træk, der altid opfattes som et resultat af naturlig selektion, mens individer med alternative træk, der er mindre godt tilpasset miljøet, udviser lavere reproduktiv succes. Egenskabers tilpasning til omgivelserne, der er indbegrebet af begrebet tilpasning (“fit for”, af græsk “ad aptos”), kan imidlertid aldrig være perfekt, bl.a. fordi organismer altid er tilpasset mindst én generation i fortiden. Der kan således altid forventes en vis grad af afvigelse fra den maksimalt mulige grad af tilpasning. Sådanne afvigelser er blevet analyseret under en række forskellige former, idet man har anvendt værktøjer inden for populations- og kvantitativ genetik, udviklingsbiologi, adfærds- og evolutionær økologi. Formålet med denne gennemgang er at sammenfatte perspektiver og oplysninger fra disse forskellige discipliner og at analysere arten og årsagerne til maladaptation. For det første har jeg kategoriseret definitioner af “tilpasning”, oversat dem til definitioner af “maladaptation” og diskuteret disse definitioners anvendelighed i forbindelse med behandlingen af forskellige spørgsmål. For det andet har jeg diskuteret årsagerne til maladaptation på forskellige niveauer i hierarkiet af biologisk information (Arnold, 1992). For det tredje har jeg fokuseret på metoder til identifikation og analyse af maladaptation, idet jeg har trukket på tilgange, der er udviklet uafhængigt af hinanden på forskellige områder, og forsøgt at forene genetikeres og økologers ofte uenige meninger om nytten af deres forskningsmetoder.
Definition af tilpasning og maladaptation
Vores primære kriterium for valg af en definition bør være dens anvendelighed til besvarelse af spørgsmål af interesse. Definitioner af tilpasning kan inddeles i fire hovedtyper: (1) teleonomiske, (2) fylogenetiske, (3) populationsgenetiske og (4) kvantitative genetiske definitioner.
Teleonomiske definitioner af tilpasning er udviklet inden for evolutionær og adfærdsmæssig økologi (Thornhill, 1990) og fokuserer på den funktionelle udformning af fænotypiske træk – hvordan de er blevet “designet” af selektionens blinde urmager til at “fungere” i en eller anden miljømæssig sammenhæng. Disse definitioner lægger vægt på den selektive vedligeholdelse af egenskaberne og indebærer identifikation og kvantificering af tilpasningen mellem form og funktion (Reeve & Sherman, 1993). Gennemførelsen af teleonomiske definitioner i et forskningsprogram kræver specifikation af et strategisæt (en række mulige trækformer), en anvendelse af et eller andet fitnesskriterium (det, der maksimeres, f.eks. udførelsen af en opgave eller en komponent af fitness) og afgrænsning af begrænsninger (faste parametre, der begrænser analyserne og forbinder strategisættet med fitnesskriteriet). Dette forskningsprogram er baseret på den forudsætning, at en historie med naturlig udvælgelse fører til former for egenskaber (tilpasninger), der er optimale i en given miljømæssig kontekst inden for strategisættets rækkevidde. Det er ikke nødvendigt at kvantificere den aktuelle selektion under dette program, fordi den aktuelle selektion ikke behøver at afspejle det selektive pres i løbet af trækets udvikling (Thornhill, 1990). Denne optimeringstilgang til tilpasning har været nyttig til at karakterisere arten og årsagerne til forbindelser mellem egenskaber og mellem egenskaber og miljøer, især for aspekter af adfærd og livshistorie.
I et teleonomisk forskningsprogram kan “fejltilpasning” defineres som udbredelsen i en population af en “strategi” (en form for fænotype), der ikke fører til den højeste relative fitness af strategierne i det tilladte sæt. Dette synspunkt har ofte været vanskeligt at gennemføre på grund af de vanskeligheder, der er forbundet med at definere et fuldstændigt og præcist sæt af strategier og begrænsninger, det komplekse selektive pres på mange egenskaber og udfordringen med at måle fitness på en evolutionært meningsfuld måde (Lewontin, 1979). Hvis en tidligere neutral egenskab (f.eks. røde vs. gule blomster) desuden kommer under selektion, således at planter med røde blomster har større reproduktionssucces (f.eks. at deres pollen befrugter flere ægceller), vil røde blomster blive kaldt en tilpasning i henhold til nogle teleonomiske definitioner (f.eks. Reeve & Sherman, 1993), selv før der har været nogen genetisk reaktion på selektion.
Fylogenetiske definitioner af tilpasning kræver anvendelse af en fylogeni til at udlede oprindelsen af en egenskab, udledning af det “selektive regime”, under hvilket egenskaben opstod, og en analyse af egenskabens ydeevne under dens forfædres og nuværende selektive regime (Baum & Larson, 1991 og referencer heri). Hvis egenskaben er opstået under sit nuværende selektive regime og udviser en højere ydeevne end sin forgænger, betragtes den som en tilpasning. Denne definition fokuserer på fælles analyser af oprindelsen og vedligeholdelsen af træk under forudsætning af, at træk, der ændrer funktion i løbet af den pågældende tidsperiode, bør kategoriseres anderledes end træk, der ikke ændrer funktion i løbet af den pågældende tidsperiode. Baum & Larson (1991) opstiller eksplicitte kriterier for identifikation af maladaptation under dette fylogenetiske perspektiv; et træk er maladaptivt (alias “disadapteret” i deres leksikon), hvis det udviser lavere “nytteværdi” (præstation ved en eller anden opgave) end dets antecedenttilstand i dets “selektive regime” (miljømæssig kontekst). Dette forskningsprogram til kategorisering af egenskaber er endnu ikke slået igennem, tilsyneladende på grund af usikkerheden ved at udlede forfædres tilstande og selektive regimer (Leroi et al., 1994) og et stærkere fokus på vigtigheden af at teste statistisk for tilpasning via kvantificering af konvergens (Doughty, 1996).
Populations- og kvantitative genetiske perspektiver på tilpasning omfatter: (1) at relatere alleler og genotyper til fænotyper og fitness i aktuelle populationer; eller (2) at kvantificere den aktuelle udvælgelse og forventede eller observerede reaktioner på udvælgelse på enkeltlocus og polygeniske egenskaber. For populationsgenetikere indebærer tilpasning gensubstitutioner, der er drevet af selektion, eller opretholdelse af variation via selektion. I tilfælde af gensubstitution kan graden af tilpasning og fejltilpasning kvantificeres som “substitutionsbelastningen” eller “forsinkelsesbelastningen” (f.eks. Maynard Smith, 1976), som er mål for: (1) det reproduktionsoverskud, der er nødvendigt for at forhindre udryddelse af en lille population, der er udsat for ugunstige miljøændringer, eller (2) den grad, i hvilken den nuværende genotypes fitness halter bagefter den optimale genotype i et miljø under forandring (se også Kirkpatrick, 1996). Gillespie (1991); s. 63 og s. 305 konkluderer, at sådanne belastninger ofte er tunge, da populationer tilsyneladende normalt er langt fra allelisk ligevægt; dette skyldes, at genotypiske adaptive toppe overhaler reaktioner på selektion. Belastningsbaserede målinger af dårlig tilpasning kræver en vurdering af forholdet mellem alleler eller genotyper og fitness, og hvor det er muligt, giver de en stærk forbindelse fra dårlig tilpasning til dens årsager.
Kvantitative genetikere diskuterer normalt tilpasning i forbindelse med fænotypiske adaptive topologier, hvor lokale og globale toppe repræsenterer optimale populationstilstande (Schluter & Nychka, 1994). For kvantitative egenskaber er tilgange til disse toppe styret af formen og styrken af multivariat selektion og respons på selektion, som kan forudsiges (i det mindste på kort sigt) ved hjælp af den genetiske varians-kovariansmatrix (Shaw et al., 1995). Ud fra dette perspektiv kan dårlig tilpasning kvantificeres som afstanden mellem en population og det nærmeste adaptive højdepunkt (Loeschcke, 1987; Bjorklund, 1996). Denne afstand er i høj grad en funktion af den grad, i hvilken populationen ikke nøjagtigt følger vektoren for retningsbestemt selektion som følge af aspekter af den genetiske respons på selektion, der forhindrer det størst mulige selektionsdrevne trin opad. Stabiliserende selektion tjener til at definere den optimale, “tilpassede” tilstand eller toppunktet, selv om en population kan sprede sig mere eller mindre bredt ned langs dens sider. Da vi kan måle selektion i marken, konstruere adaptive overflader og estimere G i marken eller i laboratoriet, er det muligt at anvende dette mål for dårlig tilpasning. Desuden danner det en bro mellem genetiske mekanismer for mikroevolutionære forandringer, navnlig additiv genetisk varians, pleiotropi og linkage disquilibrium, og aspekter af økologi, som afbildet i adaptive landskaber. I det omfang adaptive topologier bevæger sig på tværs af generationer, eller populationer forskydes nedad af genetiske tilfældigheder, vil populationer være uden for deres højdepunkter og dermed i en vis kvantificerbar grad dårligt tilpassede.
Jeg har med vilje undgået udtrykket “begrænsning” i ovenstående redegørelse, da de fleste forfattere bruger det i en heuristisk og generel betydning for at henvise til afvigelser fra et eller andet forventet udviklingsforløb (f.eks. Maynard Smith et al, 1985; Antonovics & van Tienderen, 1991; Pigliucci & Kaplan, 2000). Mit mål er at beskrive et forskningsprogram til analyse af en specifik type af en sådan begrænsning, en begrænsning, der kan estimeres og dissekeres empirisk. For at gøre dette må man hente indsigt i maladaptation fra hvert af de fire ovenstående perspektiver (Stearns, 1984).
Arsager til maladaptation
De ultimative årsager til maladaptation er aspekter af genetiske systemer i forhold til ændringer i omgivelserne. Disse omfatter processer som mutation, drift, indavl, selektion, pleiotropi, linkage disquilibrium, heterozygote fordele og genstrøm. De fleste mutationer er maladaptive eller ikke-adaptive, fordi deres virkninger er uafhængige af den adaptive betydning, og fordi organismers træk normalt er rimeligt godt tilpasset (Orr, 1998). Maladaptation kan også skyldes mangel på tilstrækkelig genotypisk variation til, at fænotyperne kan reagere maksimalt på selektion. En sådan mangel på variation kan skyldes drift, indavl, tidligere retningsbestemt selektion eller en lav mutationsfrekvens. F.eks. fjerner drift og indavl populationer fra genotypiske tilpasningstoppe og kan således føre til fænotypisk mistilpasning. Selv om mange års kunstige og stærke selektionseksperimenter på enkelte egenskaber vidner om, at der på kort sigt opretholdes et højt variationsniveau for de fleste egenskaber og arter, er relevansen af disse eksperimenter for naturen fortsat usikker (Harshman & Hoffmann 2000). Dette skyldes til dels, at naturlig og kunstig selektion ofte kan være meget forskellige i deres mål, styrke og konsekvenser. Pleiotropi, hvorved gener påvirker flere egenskaber, anses for at være en næsten universel måde at virke på, og det kan lette mistilpasning ved at hindre den fælles optimering af flere egenskaber (Barton 1990). Linkage disquilibrium, som skyldes linkage, drift eller selektion, fører på samme måde til mere eller mindre alvorlige begrænsninger af genetiske virkninger på fænotyper. Heterozygote fordele er et tredje eksempel på iboende egenskaber ved genetiske systemer, der forårsager afvigelser fra maksimal populationstilpasning. Endelig kan genstrømme mellem forskelligt tilpassede populationer også føre til fejltilpasning, hvis omfang afhænger af migrationshastighed og selektionsintensitet (Slatkin, 1985).
Kvantitative genetiske metoder gør det muligt at estimere både additive genetiske varianser, som undersøger udtrykket af genetisk variation i et givet miljø, og genetiske korrelationer, som skyldes pleiotropi og linkage disquilibrium. Et lavt niveau af additiv genetisk variation eller en betydelig genetisk korrelation kan være tegn på muligheden for dårlig tilpasning med hensyn til de pågældende egenskaber (Price & Langen, 1992). Aspekter af udviklingsmekanismer (også kaldet “udviklingsbegrænsninger”) kan afbildes ved hjælp af matricer af genetiske varianser og kovarianser (Cheverud, 1984), selv om G altid er miljøspecifik og måske ikke indfanger væsentlige elementer af livshistoriske eller andre afvejninger (Clark, 1987; Houle, 1991; Partridge & Sibly, 1991). I vores beskrivelse af den adaptive tophøjde af maladaptiv evolution bevæger mutationer populationer nedad, og mangel på variation fastlåser dem på en skråning eller bremser deres opstigning. Drift og indavl driver normalt populationer nedad. Genetiske korrelationer kan fremskynde bevægelsen op ad bakke eller forårsage krumme baner (Arnold, 1992), og genstrømmen mellem flere lokale adaptive toppe trækker populationer nedad mod et eller andet tyngdepunkt (se også Fear & Price, 1998). Selektion definerer imidlertid det landskab, som populationer bevæger sig i, og i det omfang miljøer og selektivt pres ændrer sig, bliver vores landskab til et hav, hvor bølgerne stiger, synker og bevæger sig som vand i et bad. Hvis populationer normalt befinder sig på eller tæt på et højdedrag, vil bevægelser have tendens til at flytte dem nedad – Fisher’s (1958) konstante forringelse af miljøet, som skyldes både abiotiske og biotiske årsager. Graden af dårlig tilpasning af populationer afhænger således af hastigheden af ændringer i selektive overflader i forhold til hastigheden af genetiske og fænotypiske ændringer (Kirkpatrick, 1996). Men hvordan kan man empirisk indfange denne komplekse scene og omsætte et maladaptationistisk forskningsprogram til praksis?
Metoder til at identificere og analysere maladaptation
Vores maladaptationistiske forskningsprogram har to hovedkomponenter: (1) anerkendelse og kvantificering af formodet maladaptation og (2) bestemmelse af årsagerne til maladaptation. Som beskrevet nedenfor kan formodet mistilpasning genkendes ved hjælp af oplysninger fra fylogenetik, udviklingsprocesser, teleonomi og optimalitetsteori samt genetik. Afvigelser fra tilpasning kan derefter kvantificeres direkte ved hjælp af undersøgelser af selektion og selektionsrespons eller indirekte ved hjælp af undersøgelser af optimalitet, som hver især kan give oplysninger om retninger og afstande fra adaptive toppunkter. Endelig er det for at påvise mistilpasning og udelukke adaptive alternative hypoteser vigtigt at fastslå årsagerne hertil ved hjælp af oplysninger fra populationsgenetik, kvantitativ genetik, udviklingsmekanismer eller andre metoder.
Metoder fra teleonomi og optimalitet, fylogenetik, genetik og udvikling spiller forskellige roller i analysen af mistilpasning. Teleonomiske og optimalitetstilgange foretager normalt kvantitative forudsigelser vedrørende fænotyper, og disse forudsigelser lykkes normalt mere eller mindre godt og mere eller mindre dårligt. Når vi står over for afvigelser fra optimalitetsforudsigelser, kan vi enten holde fast i vores optimalitetsparadigme, undersøge arten af afvigelserne og sætte spørgsmålstegn ved vores strategisæt, begrænsninger og fitnesskriterium, eller vi kan tage højde for muligheden for, at vores fænotype ikke er blevet optimeret (Orzack & Sober, 1994). Et strategisæt kan imidlertid altid udvides til at omfatte tidligere “maladaptive” fænotyper, hvilket i realiteten negerer muligheden for maladaptation og sidestiller naturlig udvælgelse med tilpasning (Rose et al., 1987). Den vigtigste nytteværdi af teleonomi og optimalitetsmetoder er for det første, at de kan generere de trade-off kurver, der beskriver forholdet mellem komplekst integrerede egenskaber og fitness, hvilket ingen anden metode, herunder kvantitativ genetik, kan gøre (Partridge & Sibly, 1991). For det andet kan cyklusser af observation, modellering og eksperimenter identificere årsagerne til og genstandene for selektion og deres adaptive (miljømæssige) betydning. Afvigelser fra forudsigelser om optimalitet kan så lede os i retning af fejltilpasning. Mange forskeres hovedindvending mod optimalitet er, at sidstnævnte vej ikke følges; genetisk baserede årsager til afvigelser fra optimalitet tages sjældent i betragtning, da rummet mellem forudsigelse og observation altid kan udfyldes med ad hoc-forklaringer. Dette er en gyldig klage, men den er ikke til skade for teleonomi- og optimalitetsmetodernes enorme succes.
Fylogenetiske metoder til analyse af tilpasning giver dataene en vigtig langsigtet tidslig dimension via analyse af konvergens mellem egenskaber og mellem egenskaber og aspekter af deres miljøer, eller også via analyse af evolutionære baner langs specifikke slægtslinjer. Konvergensanalyser (f.eks. uafhængige kontraster, se Doughty, 1996) indebærer makroevolutionære tests for funktionelle relationer, og stærke afvigelser fra de forventede relationer eller invarians i træk i bestemte klasser (Stearns, 1984) kan være tegn på dårlig tilpasning. Udledning af evolutionære baner kan bruges til at identificere tilsyneladende tidsmæssige forsinkelser mellem forekomsten af et selektivt pres og den evolutionære reaktion i træk (f.eks. Crespi & Worobey, 1998; Johnston et al., 1999) (tabel 1) (Tabel 1). Fylogenier kan også anvendes til at udlede evolutionære ændringer i de aspekter af genetiske systemer, der kan medføre dårlig tilpasning. Fylogenetiske tilgange kan f.eks. hjælpe med at bestemme, om og hvordan G ændrer sig på kort og lang sigt (Shaw et al., 1995). De kan også hjælpe med at afgøre, om eventuelle observerede ændringer skyldes selektion, drift eller begge dele, om drift kun forårsager proportionale ændringer i G, og i hvilket omfang arternes kort- og langsigtede udvikling på kort og lang sigt styres af hovedaksen af multitrait-variation (Schluter, 1996). Fylogenier er således først og fremmest nyttige, idet de kan lede os i retning af formodede mistilpasninger, som derefter dissekeres med andre midler.
Data om genetik og fænotypisk selektion er nødvendige for analysen af maladaptationer i henhold til vores valgte definition af begrebet. Mens teleonomiske og optimalitetstilgange bidrager til at identificere de mest selektivt relevante aspekter af egenskaber og miljøer (dvs. årsagerne til og genstandene for udvælgelse) og karakterisere retningen og omfanget af afvigelsen fra forudsagte optima, er kvantificering af udvælgelse og forventet eller observeret respons på udvælgelse nødvendig for et eksplicit adaptiv-top-perspektiv på udviklingen af egenskaber. Sti-analytiske metoder giver mulighed for en fælles analyse af årsagerne til og objekterne for selektion (Crespi, 1990), og multiple regressionsmetoder (Lande & Arnold, 1983) og metoder til visualisering af adaptive overflader (Schluter & Nychka, 1994) kan anvendes mest effektivt, når selektionsobjekter og -årsager er rimeligt velforstået. Kvantitativ-gentisk analyse af G gør det derefter muligt at udlede populationsbaner på adaptive overflader og vurdere, om og hvordan aspekter af den genetiske arkitektur forhindrer, forsinker eller letter tilnærmelsen til lokale toppe (f.eks. Björklund, 1996), og at undersøge, om og hvordan toppe bevæger sig over tid. Et af de vigtigste resultater af sådanne analyser vil være, om G i sig selv kan betragtes som tilpasningsdygtigt (Thornhill, 1990; Schluter, 1996); er det blevet formet af en historie med korrelationel selektion, eller afspejler det ubønhørlige, iboende relationer mellem egenskaber? I sidste ende bliver vi nødt til at forbinde G med de gener, der fører til tilpasning (Clark, 1987; Orr & Coyne, 1992). Gener med større effekt kan være mere tilbøjelige til at udvise maladaptiv pleiotropi og kan være mere tilbøjelige til at blive fikseret af selektion, i det mindste i de tidlige faser af tilnærmelsen til et optimum (Orr, 1998).
Og selv om kvantitative genetiske metoder er enormt kraftfulde til mikroevolutionær inferens, afspejler G kun mere eller mindre indirekte de udviklingsmekanismer, der oversætter mellem genotyper og fænotyper (Houle, 1991). Empirisk analyse og modellering af udviklingsprocesser kan identificere potentielle mistilpasninger ved at påvise, at aspekter af ontogenien, der er modstandsdygtige over for modifikation ved selektion, fører til mistilpassede fænotyper (f.eks. Slatkin, 1987). Det er vigtigt at forstå udviklingsmekanismerne for dårlig tilpasning, fordi det gør det muligt at udelukke alternative forklaringer på observeret tilsyneladende dårlig tilpasning, f.eks. manglende identifikation af det korrekte træk eller selektiv kontekst. For eksempel har flere slægter af hvirveldyr fået og mistet fingre i takt med udviklingen af større og mindre kropsstørrelser (Alberch & Gale, 1985; Alberch, 1985). Skyldes dette mønster en iboende manglende evne hos udviklingssystemerne til at producere et bestemt antal fingre fra en bestemt mængde væv i lemmernes knopper (dvs. mangel på passende variation), eller kan færre fingre være adaptive på en ukendt måde for mindre arter? Er “overførsel” af sekundære kønskarakteristika fra hanner til hunner (Lande, 1987; Muma & Weatherhead, 1989) et resultat af stærkt bevarede hormonelle virkninger på udviklingen, eller er sådanne karakteristika måske selekteret hos hunnerne? Nogle aspekter af allometri synes at kunne ændres ved kortsigtet udvælgelse, men andre ikke (Wilkinson, 1993; Emlen, 1996). Analyse af udviklingsmekanismer bør give os mulighed for at vurdere, om disse sidstnævnte træk i sig selv er modstandsdygtige over for ændringer; alternativt virker udvælgelse måske slet ikke på dem.
Ved hjælp af vores opfattelse af dårlig tilpasning kan vi generere en liste over tilfælde af formodede dårligt tilpassede træk (tabel 1), som er blevet underkastet analyse ved forskellige af de fire ovenfor beskrevne tilgange. Listen er kort, og en overraskende stor del af undersøgelserne er blevet offentliggjort i toptidsskrifter. Nogle undersøgelser har sat to af tilgange sammen (f.eks. Alberch & Gale, 1985), men ingen har brugt tre eller fire, måske på grund af uafhængigheden af forskere, der anvender genetiske, udviklingsmæssige, optimale eller fylogenetiske perspektiver og værktøjer (Lewontin, 1979). En kombination af alle tilgange gør det muligt at forbinde mikroevolution med makroevolution i forbindelse med en egenskabs genetiske arkitektur og funktionelle betydning, eller mangel på samme. Mens analysen af tilpasning nyder godt af integrationen af flere discipliner, kræver undersøgelsen af dårlig tilpasning det. Et sådant forskningsprogram er en udfordring, men uden det vil vi aldrig få en grundig forståelse af årsagerne til fænotypisk variation.