Badanie adaptacji fenotypowej i jej podstaw genetycznych jest centralne dla biologii ewolucyjnej. Termin „adaptacja” zgromadził niezliczone definicje (przeglądy w Reeve & Sherman, 1993; Rose & Lauder, 1996), ale adaptacje są formy cech, które są zawsze interpretowane jako wynik selekcji naturalnej, podczas gdy osobniki z cech wariantowych, które są mniej dobrze dopasowane do środowiska wykazują niższy sukces reprodukcyjny. Jednakże, dopasowanie cech do środowisk uosabianych przez termin adaptacja („dopasowanie do”, z greckiego „ad aptos”) nigdy nie może być doskonały, częściowo dlatego, że organizmy są zawsze dostosowane do co najmniej jednego pokolenia w przeszłości. W związku z tym zawsze należy spodziewać się pewnego stopnia odchylenia od maksymalnego możliwego stopnia adaptacji. Takie odchylenia były analizowane pod różnymi kątami, z wykorzystaniem narzędzi genetyki populacyjnej i ilościowej, biologii rozwojowej oraz ekologii behawioralnej i ewolucyjnej. Celem tego przeglądu jest synteza perspektyw i informacji z tych rozbieżnych dyscyplin oraz analiza natury i przyczyn niedostosowania. Po pierwsze, skategoryzowałam definicje „adaptacji”, przełożyłam je na definicje „niedostosowania” i przedyskutowałam przydatność tych definicji do odpowiedzi na różne pytania. Po drugie, omówiłem przyczyny niedostosowania na różnych poziomach hierarchii informacji biologicznej (Arnold, 1992). Po trzecie, skupiłem się na metodach identyfikacji i analizy nieprzystosowania, czerpiąc z podejść, które rozwinęły się niezależnie w różnych dziedzinach i starając się pogodzić często zgodne opinie genetyków i ekologów dotyczące użyteczności ich metod badawczych.
Definiowanie przystosowania i nieprzystosowania
Naszym podstawowym kryterium wyboru definicji powinna być jej użyteczność dla odpowiedzi na interesujące nas pytania. Definicje adaptacji można podzielić na cztery główne typy: (1) teleonomiczne; (2) filogenetyczne; (3) genetyczne populacyjne; (4) genetyczne ilościowe.
Teleonomiczne definicje adaptacji rozwinęły się w ekologii ewolucyjnej i behawioralnej (Thornhill, 1990) i koncentrują się na funkcjonalnym projekcie cech fenotypowych – jak zostały one „zaprojektowane” przez ślepego stróża selekcji, aby „funkcjonować” w jakimś kontekście środowiskowym. Definicje te podkreślają selektywne utrzymanie cech i obejmują identyfikację i kwantyfikację dopasowania między formą a funkcją (Reeve & Sherman, 1993). Implementacja definicji teleonomicznych do programu badawczego wymaga określenia zestawu strategii (zakres możliwych form cech), zastosowania jakiegoś kryterium kondycji (co jest maksymalizowane, np. wykonanie jakiegoś zadania lub składnik kondycji) oraz deliniowania ograniczeń (stałe parametry, które wiążą analizy i łączą zestaw strategii z kryterium kondycji). Ten program badawczy oparty jest na założeniu, że historia doboru naturalnego prowadzi do form cech (adaptacji), które są optymalne w danym kontekście środowiskowym, w zakresie zestawu strategii. Kwantyfikacja aktualnej selekcji nie jest konieczna w ramach tego programu, ponieważ aktualna selekcja nie musi odzwierciedlać selektywnych nacisków podczas ewolucji cechy (Thornhill, 1990). To optymalizacyjne podejście do adaptacji było użyteczne w charakteryzowaniu natury i przyczyn związków między cechami, a także między cechami i środowiskiem, szczególnie w przypadku aspektów zachowania i historii życia.
W ramach teleonomicznego programu badawczego, „zła adaptacja” może być zdefiniowana jako przewaga w populacji „strategii” (formy fenotypu), która nie prowadzi do najwyższej względnej kondycji spośród strategii w dozwolonym zestawie. Ten punkt widzenia był często trudny do wprowadzenia w życie, ze względu na trudności związane z określeniem kompletnego i dokładnego zestawu strategii i ograniczeń, złożonych selektywnych nacisków na wiele cech oraz wyzwań związanych z mierzeniem kondycji w ewolucyjnie znaczący sposób (Lewontin, 1979). Co więcej, jeśli wcześniej neutralna cecha (np. czerwone vs. żółte kwiaty) podlega selekcji, tak że rośliny o czerwonych kwiatach mają większy sukces reprodukcyjny (np. ich pyłek zapładnia więcej zalążni), to czerwone kwiaty będą nazywane adaptacją zgodnie z niektórymi definicjami teleonomicznymi (np. Reeve & Sherman, 1993), nawet zanim pojawi się jakakolwiek genetyczna odpowiedź na selekcję.
Fylogenetyczne definicje adaptacji wymagają użycia filogenezy do wnioskowania o pochodzeniu cechy, wnioskowania o „reżimie selekcyjnym”, pod którym cecha powstała, oraz analizy wydajności cechy pod jej przodkiem i obecnym reżimem selekcyjnym (Baum & Larson, 1991 i odniesienia tamże). Jeśli cecha powstała pod jego obecnego reżimu selektywnego i wykazuje wyższą wydajność niż jego antecedent, to jest uważany za adaptację. Definicja ta koncentruje się na wspólnych analizach pochodzenia i utrzymania cech, przy założeniu, że cechy zmieniające się w funkcji w określonym okresie czasu powinny być kategoryzowane inaczej niż cechy, które nie. Baum & Larson (1991) podają wyraźne kryteria identyfikacji nieprzystosowania w tej filogenetycznej perspektywie; cecha jest nieprzystosowawcza (a.k.a. 'disadapted’, w ich leksykonie), jeśli wykazuje niższą „użyteczność” (wydajność w jakimś zadaniu) niż jej stan poprzedzający, w jej „reżimie selektywnym” (kontekst środowiskowy). Ten program badawczy dla kategoryzacji cech jeszcze się nie przyjął, najwyraźniej z powodu niepewności wnioskowania o stanach przodków i reżimach selektywnych (Leroi i in., 1994) i silniejszego nacisku na znaczenie statystycznego testowania adaptacji poprzez kwantyfikację konwergencji (Doughty, 1996).
Populacyjne i ilościowe perspektywy genetyczne na adaptację obejmują: (1) odnoszenie alleli i genotypów do fenotypów i kondycji w aktualnych populacjach; lub (2) ilościowe określanie aktualnej selekcji oraz oczekiwanych lub obserwowanych odpowiedzi na selekcję, na cechy jedno- i wielogenowe. Dla genetyków populacyjnych adaptacja obejmuje substytucję genów napędzaną przez selekcję lub utrzymanie zmienności poprzez selekcję. W przypadku substytucji genów, stopień adaptacji i niedostosowania może być określony ilościowo jako „obciążenie substytucyjne” lub „obciążenie opóźnieniem” (np. Maynard Smith, 1976), miary: (1) nadwyżki reprodukcyjnej wymaganej do zapobieżenia wymarciu małej populacji podlegającej niekorzystnym zmianom środowiskowym, lub (2) stopnia, w jakim kondycja aktualnego genotypu pozostaje w tyle za genotypem optymalnym w zmieniającym się środowisku (zob. też Kirkpatrick, 1996). Gillespie (1991); s. 63 i s. 305 stwierdza, że takie obciążenia są często duże, ponieważ populacje są zwykle dalekie od równowagi allelicznej, najwyraźniej; dzieje się tak dlatego, że genotypowe szczyty adaptacyjne wyprzedzają odpowiedzi na selekcję. Metryki niedostosowania oparte na obciążeniach wymagają oszacowania relacji między allelami lub genotypami a kondycją, a tam, gdzie jest to wykonalne, zapewniają silne powiązanie od niedostosowania do jego przyczyn.
Genetycy ilościowi zwykle omawiają dostosowanie w kontekście fenotypowych topologii adaptacyjnych, gdzie lokalne i globalne szczyty reprezentują optymalne stany populacji (Schluter & Nychka, 1994). W przypadku cech ilościowych, podejścia do tych szczytów są regulowane przez formę i siłę selekcji wieloczynnikowej oraz odpowiedź na selekcję, którą można przewidzieć (przynajmniej w krótkim okresie) za pomocą genetycznej macierzy wariancji-kowariancji (Shaw i in., 1995). Z tej perspektywy, niedostosowanie może być kwantyfikowane jako odległość populacji od najbliższego szczytu adaptacyjnego (Loeschcke, 1987; Bjorklund, 1996). Odległość ta jest w dużej mierze funkcją stopnia, w jakim populacja nie podąża dokładnie za wektorem selekcji kierunkowej, co wynika z aspektów genetycznej odpowiedzi na selekcję, które uniemożliwiają wykonanie największego możliwego, wymuszonego przez selekcję kroku w górę. Selekcja stabilizująca służy do określenia optymalnego, „przystosowanego” stanu lub szczytu, choć populacja może rozprzestrzeniać się mniej lub bardziej szeroko w dół jego boków. Ponieważ możemy mierzyć selekcję w terenie, konstruować powierzchnie adaptacyjne i szacować G w terenie lub w laboratorium, ta miara niedostosowania jest możliwa do zastosowania. Co więcej, stanowi ona pomost pomiędzy genetycznymi mechanizmami zmian mikroewolucyjnych, zwłaszcza addytywnej wariancji genetycznej, plejotropii i nierównowagi sprzężeń, a aspektami ekologii, przedstawionymi w krajobrazach adaptacyjnych. Do stopnia, że adaptacyjne topologie przenieść przez pokolenia, lub populacje są przemieszczane w dół przez genetyczny przypadek, populacje będą poza ich szczyty, a tym samym, do pewnego kwantyfikowalnego stopnia, maladapted.
Celowo uniknąłem terminu „ograniczenie” w ekspozycji powyżej, jak większość autorów używać go w heurystyczny i ogólny sens odnoszący się do odchyleń od jakiegoś oczekiwanego kursu ewolucji (np. Maynard Smith et al…, 1985; Antonovics & van Tienderen, 1991; Pigliucci & Kaplan, 2000). Moim celem jest opisanie programu badawczego do analizy szczególnego rodzaju takiego ograniczenia, takiego, które może być oszacowane i rozłożone empirycznie. Aby to zrobić, należy czerpać wgląd w niedostosowanie z każdej z czterech powyższych perspektyw (Stearns, 1984).
Przyczyny niedostosowania
Ostatecznymi przyczynami niedostosowania są aspekty systemów genetycznych w odniesieniu do zmian w środowiskach. Obejmują one takie procesy jak mutacja, dryf, chów wsobny, selekcja, plejotropia, nierównowaga sprzężeń, przewaga heterozygot i przepływ genów. Większość mutacji jest maladaptacyjna lub nieadaptacyjna, ponieważ ich skutki są niezależne od znaczenia adaptacyjnego, a cechy organizmów są zwykle dość dobrze przystosowane (Orr, 1998). Nieprzystosowanie może być również spowodowane przez brak wystarczającej zmienności genotypowej dla fenotypów, aby maksymalnie odpowiedzieć na selekcję. Taki niedostatek zmienności może być spowodowany dryfem, chowem wsobnym, kierunkową selekcją w przeszłości lub niskim tempem mutacji. Na przykład, dryf i chów wsobny usuwają populacje z genotypowych szczytów adaptacyjnych i w ten sposób mogą prowadzić do fenotypowego niedostosowania. Chociaż lata sztucznych i silnych eksperymentów selekcyjnych na pojedynczych cechach świadczą o wysokich poziomach zmienności utrzymywanych w krótkim okresie dla większości cech i gatunków, znaczenie tych eksperymentów dla natury pozostaje niepewne (Harshman & Hoffmann 2000). Dzieje się tak częściowo dlatego, że selekcja naturalna i sztuczna mogą się często głęboko różnić w swoich celach, sile i konsekwencjach. Plejotropia, dzięki której geny wpływają na wiele cech, jest uważana za niemal powszechny sposób działania genów i może ułatwiać nieprzystosowanie poprzez utrudnianie wspólnej optymalizacji kilku cech (Barton, 1990). Nierównowaga sprzężeń, spowodowana powiązaniami, dryfem lub selekcją, podobnie prowadzi do mniej lub bardziej poważnych ograniczeń efektów genetycznych na fenotypy. Przewaga heterozygot stanowi trzeci przykład wewnętrznych właściwości systemów genetycznych, które powodują odchylenia od maksymalnego przystosowania populacji. Wreszcie, przepływ genów pomiędzy odmiennie przystosowanymi populacjami może również prowadzić do nieprzystosowania, którego stopień będzie zależał od szybkości migracji i intensywności selekcji (Slatkin, 1985).
Metody ilościowo-genetyczne pozwalają na oszacowanie zarówno addytywnych wariancji genetycznych, które badają ekspresję zmienności genetycznej w danym środowisku, jak i korelacji genetycznych, które wynikają z plejotropii i nierównowagi sprzężeń. Niski poziom addytywnej wariancji genetycznej lub znacząca korelacja genetyczna mogą wskazywać na możliwość niedostosowania w odniesieniu do danych cech (Price & Langen, 1992). Aspekty mechanizmów rozwojowych (a.k.a. 'developmental constraints’) mogą być przedstawione przez macierze wariancji i kowariancji genetycznych (Cheverud, 1984), chociaż G jest zawsze specyficzne dla środowiska i może nie uchwycić istotnych elementów historii życia lub innych kompromisów (Clark, 1987; Houle, 1991; Partridge & Sibly, 1991). W naszym adaptacyjno-szczytowym przedstawieniu ewolucji maladaptacyjnej, mutacja przesuwa populacje w dół stoku, a brak zmienności osadza je na zboczu, lub spowalnia ich wspinaczkę. Dryf i chów wsobny zwykle kierują populacje w dół zbocza. Korelacje genetyczne mogą przyspieszać ruch pod górę lub powodować zakrzywione trajektorie (Arnold, 1992), a przepływ genów pomiędzy wieloma lokalnymi szczytami adaptacyjnymi ciągnie populacje w dół w kierunku jakiegoś środka ciężkości (patrz również Fear & Price, 1998). Selekcja jednak definiuje krajobraz, po którym poruszają się populacje, a w stopniu, w jakim zmieniają się środowiska i presje selekcyjne, nasz krajobraz staje się morzem, w którym fale wznoszą się, opadają i poruszają jak woda w wannie. Jeśli populacje są zwykle na lub w pobliżu grzbietu, ruchy będą miały tendencję do przesunięcia ich w dół – Fisher (1958) stałe pogorszenie środowiska, z powodu zarówno abiotycznych i biotycznych przyczyn. Stopień niedostosowania populacji zależy więc od tempa zmian powierzchni selektywnych w stosunku do tempa zmian genetycznych i fenotypowych (Kirkpatrick, 1996). Ale jak można empirycznie uchwycić tę złożoną scenę i wprowadzić w życie program badań maladaptacjonistycznych?
Metody identyfikacji i analizy maladaptacji
Nasz program badań maladaptacjonistycznych ma dwa główne komponenty: (1) rozpoznanie i kwantyfikację putative maladaptation; oraz (2) określenie przyczyn maladaptacji. Jak opisano poniżej, domniemane złe przystosowanie może być rozpoznane przy użyciu informacji z filogenetyki, procesów rozwojowych, teorii teleonomii i optymalności oraz genetyki. Odchylenia od adaptacji mogą być następnie kwantyfikowane bezpośrednio za pomocą badań selekcji i odpowiedzi na selekcję, lub kwantyfikowane pośrednio poprzez badania optymalności, z których każde może dostarczyć informacji o kierunkach i odległościach od szczytów adaptacyjnych. Wreszcie, aby wykazać złe przystosowanie i wykluczyć alternatywne hipotezy adaptacyjne, konieczne jest określenie jego przyczyn przy użyciu informacji z genetyki populacyjnej, genetyki ilościowej, mechanizmów rozwojowych lub innych podejść.
Metody z teleonomii i optymalności, filogenetyki, genetyki i rozwoju odgrywają różne role w analizie złego przystosowania. Podejścia teleonomiczne i optymalizacyjne zwykle dokonują ilościowych przewidywań dotyczących fenotypów i przewidywania te zwykle w mniejszym lub większym stopniu kończą się sukcesem, a w mniejszym lub większym niepowodzeniem. W obliczu odchyleń od przewidywań optymalności możemy albo trzymać się kurczowo naszego paradygmatu optymalności, sprawdzić naturę odchyleń i zakwestionować nasz zestaw strategii, ograniczeń i kryterium kondycji, albo możemy dopuścić możliwość, że nasz fenotyp nie został zoptymalizowany (Orzack & Sober, 1994). Zestaw strategii może być jednak zawsze poszerzony o fenotypy wcześniej „nieprzystosowawcze”, co w efekcie neguje możliwość nieprzystosowania i utożsamia dobór naturalny z adaptacją (Rose i in., 1987). Główna użyteczność podejścia teleonomii i optymalności polega po pierwsze na tym, że mogą one wygenerować krzywe kompromisu, które opisują relacje między złożonymi, zintegrowanymi cechami a kondycją, czego nie może zrobić żadne inne podejście, w tym genetyka ilościowa (Partridge & Sibly, 1991). Po drugie, cykle obserwacji, modelowania i eksperymentów mogą zidentyfikować przyczyny i przedmioty selekcji oraz ich adaptacyjne (środowiskowe) znaczenie. Odchylenia od przewidywań optymalności mogą nas wtedy skierować w stronę niedostosowania. Głównym zarzutem wielu badaczy optymalności jest to, że ta druga droga nie jest obrana; genetycznie uzasadnione przyczyny odchyleń od optymalności są rzadko brane pod uwagę, ponieważ przestrzeń między przewidywaniami a obserwacją zawsze może być wypełniona wyjaśnieniami ad hoc. Jest to słuszny zarzut, ale nie przekreśla ogromnych sukcesów teleonomii i metod optymalności.
Phylogenetyczne podejścia do analizy adaptacji zapewniają istotny długoterminowy wymiar czasowy danych poprzez analizę zbieżności między cechami oraz między cechami i aspektami ich środowiska, a także poprzez analizę trajektorii ewolucyjnych wzdłuż określonych linii. Analizy konwergencji (np. niezależne kontrasty, patrz Doughty, 1996) pociągają za sobą makroewolucyjne testy relacji funkcjonalnych, a silne odchylenia od oczekiwanych relacji, lub niezmienność cech w poszczególnych kladach (Stearns, 1984), mogą wskazywać na złe przystosowanie. Wnioskowanie o trajektoriach ewolucyjnych może być wykorzystane do identyfikacji widocznych opóźnień czasowych pomiędzy pojawieniem się presji selektywnej a odpowiedzią ewolucyjną w cechach (np. Crespi & Worobey, 1998; Johnston et al., 1999) (Tabela 1). Filogeneza może być również wykorzystana do wnioskowania o zmianach ewolucyjnych w tych aspektach systemów genetycznych, które mogą powodować nieprzystosowanie. Na przykład, podejścia filogenetyczne mogą pomóc w ustaleniu, czy i jak G zmienia się w krótkim i długim okresie (Shaw i in., 1995). Mogą również pomóc w ustaleniu, czy obserwowane zmiany są wynikiem selekcji, dryfu, czy obu tych czynników jednocześnie, czy dryf powoduje jedynie proporcjonalne zmiany w G, oraz w jakim stopniu krótko- i długoterminowa ewolucja gatunków jest kierowana przez główną oś zmienności wielocechowej (Schluter, 1996). Filogenezy są więc użyteczne przede wszystkim dlatego, że mogą nas nakierować na domniemane niedostosowania, które są następnie analizowane przy użyciu innych środków.
Dane na temat genetyki i selekcji fenotypowej są niezbędne do analizy maladaptacji zgodnie z wybraną przez nas definicją tego terminu. Podczas gdy podejścia teleonomiczne i optymalnościowe pomagają zidentyfikować najbardziej selektywnie istotne aspekty cech i środowisk (tj. przyczyny i obiekty selekcji) oraz scharakteryzować kierunek i zakres odchylenia od przewidywanego optimum, kwantyfikacja selekcji i przewidywana lub obserwowana odpowiedź na selekcję są wymagane dla wyraźnie adaptacyjno-szczytowej perspektywy ewolucji cech. Metody ścieżkowo-analityczne pozwalają na wspólną analizę przyczyn i obiektów selekcji (Crespi, 1990), a metody regresji wielokrotnej (Lande & Arnold, 1983) i metody wizualizacji powierzchni adaptacyjnych (Schluter & Nychka, 1994) mogą być wykorzystywane najskuteczniej, gdy obiekty i przyczyny selekcji są w miarę dobrze poznane. Ilościowo-genetyczna analiza G umożliwia wnioskowanie o trajektoriach populacji na powierzchniach adaptacyjnych i ocenę, czy i jak aspekty architektury genetycznej zapobiegają, opóźniają lub ułatwiają zbliżanie się do lokalnych szczytów (np. Björklund, 1996), a także badanie, czy i jak szczyty przesuwają się w czasie. Jednym z najważniejszych wyników takich analiz będzie to, czy samo G można uznać za adaptacyjne (Thornhill, 1990; Schluter, 1996); czy zostało ono ukształtowane przez historię selekcji korelacyjnej, czy też odzwierciedla nieubłagane, wewnętrzne relacje między cechami? Ostatecznie, będziemy musieli połączyć G z genami, które prowadzą do adaptacji (Clark, 1987; Orr & Coyne, 1992). Geny o większym efekcie mogą być bardziej prawdopodobne, że będą wykazywać maladaptacyjną plejotropię i mogą być bardziej prawdopodobne, że zostaną utrwalone przez selekcję, przynajmniej podczas wczesnych etapów zbliżania się do optimum (Orr, 1998).
Although quantitative-genetic methods are tremendously powerful for microevolutionary inference, G tylko mniej lub bardziej pośrednio odzwierciedla mechanizmy rozwojowe, które przekładają się między genotypami i fenotypami (Houle, 1991). Empiryczna analiza i modelowanie procesów rozwojowych mogą zidentyfikować potencjalną nieprzystosowalność poprzez wykazanie, że aspekty ontogenezy, które nie poddają się modyfikacji przez selekcję, prowadzą do powstania nieprzystosowawczych fenotypów (np. Slatkin, 1987). Zrozumienie mechanizmów rozwojowych niedostosowania jest ważne, ponieważ pozwala na wykluczenie alternatywnych wyjaśnień obserwowanego pozornego niedostosowania, takich jak niepowodzenie w identyfikacji właściwej cechy lub kontekstu selekcyjnego. Na przykład, wiele linii kręgowców zyskało i straciło palce u rąk wraz z ewolucją większych i mniejszych rozmiarów ciała (Alberch & Gale, 1985; Alberch, 1985). Czy ten wzorzec wynika z wewnętrznej niezdolności systemów rozwojowych do wytworzenia określonej liczby paliczków z określonej ilości tkanki pączków kończyn (tj. braku odpowiedniego zróżnicowania), czy też mniejsza liczba paliczków może być w jakiś nieznany sposób adaptacyjna dla mniejszych gatunków? Czy „przenoszenie” drugorzędowych cech płciowych z samców na samice (Lande, 1987; Muma & Weatherhead, 1989) wynika z wysoce konserwatywnego wpływu hormonów na rozwój, czy też takie cechy mogą być selekcjonowane u samic? Niektóre aspekty allometrii wydają się być modyfikowalne przez krótkoterminową selekcję, ale inne nie (Wilkinson, 1993; Emlen, 1996). Analiza mechanizmów rozwojowych powinna pozwolić nam ocenić, czy te ostatnie cechy są wewnętrznie odporne na zmiany; alternatywnie, selekcja może w ogóle na nie nie działać.
Korzystając z naszej koncepcji nieprzystosowania, możemy wygenerować listę przypadków cech rzekomo nieprzystosowawczych (Tabela 1), które zostały poddane analizie przez różne z czterech opisanych powyżej podejść. Lista jest krótka, a zaskakująca część badań została opublikowana w najlepszych czasopismach. Niektóre badania połączyły dwa z tych podejść (np. Alberch & Gale, 1985), ale żadne nie wykorzystało trzech lub czterech, być może ze względu na niezależność badaczy stosujących perspektywy i narzędzia genetyczne, rozwojowe, optymalizacyjne lub filogenetyczne (Lewontin, 1979). Połączenie wszystkich podejść pozwala na połączenie mikroewolucji z makroewolucją, w kontekście architektury genetycznej cechy i jej funkcjonalnego znaczenia lub jego braku. O ile analiza adaptacji korzysta z integracji wielu dyscyplin, o tyle badania nad niedostosowaniem tego wymagają. Taki program badawczy jest wyzwaniem, ale bez niego nigdy dokładnie nie zrozumiemy przyczyn zmienności fenotypowej.