O estudo da adaptação fenotípica e sua base genética é central para a biologia evolutiva. O termo ‘adaptação’ acumulou miríades de definições (revisões em Reeve & Sherman, 1993; Rose & Lauder, 1996) mas as adaptações são formas de traços que são sempre interpretados como o resultado da selecção natural, enquanto que os indivíduos com traços variantes que estão menos bem adaptados ao ambiente apresentam um menor sucesso reprodutivo. No entanto, a adaptação de traços a ambientes epitomizados no termo adaptação (‘fit for’, do grego ‘ad aptos’) nunca pode ser perfeita, em parte porque os organismos estão sempre adaptados a pelo menos uma geração no passado. Assim, é sempre esperado algum grau de desvio do grau máximo de adaptação possível. Tais desvios têm sido analisados sob uma variedade de rubricas, usando as ferramentas da genética populacional e quantitativa, biologia do desenvolvimento e ecologia comportamental e evolutiva. O objetivo desta revisão é sintetizar perspectivas e informações a partir destas disciplinas díspares e analisar a natureza e as causas da má adaptação. Em primeiro lugar, categorizei definições de ‘adaptação’, traduzi-as em definições de ‘má adaptação’ e discuti a utilidade destas definições para abordar várias questões. Em segundo lugar, discuti as causas da má adaptação em diferentes níveis da hierarquia da informação biológica (Arnold, 1992). Em terceiro lugar, concentrei-me nos métodos de identificação e análise da má adaptação, recorrendo a abordagens que se desenvolveram de forma independente em diferentes campos e procurando conciliar as opiniões frequentemente acrimoniosas dos geneticistas e ecologistas quanto à utilidade dos seus métodos de investigação.
Definir adaptação e má adaptação
O nosso critério primário para escolher uma definição deve ser a sua utilidade para responder a questões de interesse. As definições de adaptação podem ser categorizadas em quatro tipos principais: (1) teleonômico; (2) filogenético; (3) genético populacional; (4) genético quantitativo.
Definições teleonômicas de adaptação desenvolvidas em ecologia evolutiva e comportamental (Thornhill, 1990) e foco no desenho funcional dos traços fenotípicos – como eles foram ‘desenhados’ pelo relojoeiro cego da seleção para ‘funcionar’ em algum contexto ambiental. Estas definições enfatizam a manutenção selectiva dos traços, e envolvem a identificação e quantificação do ajuste entre forma e função (Reeve & Sherman, 1993). A implementação de definições teleonómicas num programa de pesquisa requer a especificação de um conjunto de estratégias (uma gama de formas de traços possíveis), a aplicação de algum critério de adequação (o que é maximizado, como o desempenho de alguma tarefa ou um componente de adequação) e a delimitação de restrições (parâmetros fixos que ligam as análises e ligam o conjunto de estratégias ao critério de adequação). Este programa de pesquisa é baseado na premissa de que um histórico de seleção natural leva a formas de traços (adaptações) que são ótimos em um determinado contexto ambiental, dentro do alcance do conjunto de estratégias. A quantificação da seleção atual não é necessária neste programa, pois a seleção atual não precisa refletir as pressões seletivas durante a evolução do traço (Thornhill, 1990). Esta abordagem de optimização da adaptação tem sido útil na caracterização da natureza e causas de associações entre traços, e entre traços e ambientes, especialmente para aspectos de comportamento e história de vida.
De acordo com um programa de investigação teleonómica, a ‘má adaptação’ pode ser definida como prevalência numa população de uma ‘estratégia’ (uma forma de fenótipo), que não conduz à maior aptidão relativa das estratégias no conjunto permitido. Este ponto de vista tem sido frequentemente difícil de implementar, devido às dificuldades envolvidas na definição de um conjunto completo e preciso de estratégias e restrições, às complexas pressões selectivas sobre muitos traços e ao desafio de medir a aptidão física de uma forma evolutivamente significativa (Lewontin, 1979). Além disso, se um traço anteriormente neutro (por exemplo, flores vermelhas vs. amarelas) está sob seleção, de tal forma que plantas com flores vermelhas têm maior sucesso reprodutivo (por exemplo, seu pólen fertiliza mais óvulos), então flores vermelhas serão chamadas de adaptação sob algumas definições teleonômicas (por exemplo, Reeve & Sherman, 1993), mesmo antes de ter havido qualquer resposta genética à seleção.
As definições filogenéticas de adaptação requerem o uso de uma filogenia para inferir a origem de um traço, a inferência do ‘regime seletivo’ sob o qual o traço surgiu, e uma análise do desempenho do traço sob seu regime seletivo ancestral e atual (Baum & Larson, 1991 e suas referências). Se o traço surgiu sob o seu actual regime selectivo e apresenta um desempenho superior ao seu antecedente, então é considerado uma adaptação. Esta definição centra-se na análise conjunta da origem e manutenção dos traços, sob a presunção de que os traços que mudam em função ao longo do período de tempo específico considerado devem ser categorizados de forma diferente dos traços que não o são. Baum & Larson (1991) fornece critérios explícitos para identificar a má adaptação sob esta perspectiva filogenética; um traço é maladaptado (a.k.a. ‘desadaptado’, em seu léxico) se apresentar menor “utilidade” (desempenho em alguma tarefa) que seu estado antecedente, em seu “regime seletivo” (contexto ambiental). Este programa de pesquisa para categorização de traços ainda não se concretizou, aparentemente devido às incertezas de inferir estados ancestrais e regimes seletivos (Leroi et al., 1994) e um foco mais forte na importância de testar estatisticamente para adaptação através da quantificação da convergência (Doughty, 1996).
População e perspectivas genéticas quantitativas sobre adaptação envolvem: (1) relacionar alelos e genótipos a fenótipos e aptidão física em populações atuais; ou (2) quantificar a seleção atual, e respostas esperadas ou observadas à seleção, sobre traços unilocais e poligênicos. Para os geneticistas de populações, a adaptação envolve substituições genéticas impulsionadas pela seleção, ou a manutenção da variação através da seleção. No caso da substituição de genes, o grau de adaptação e má adaptação pode ser quantificado como a “carga substitutiva” ou a “carga de atraso” (por exemplo, Maynard Smith, 1976), medidas de: (1) o excesso reprodutivo necessário para evitar a extinção de uma pequena população sujeita a mudanças ambientais desfavoráveis, ou (2) o grau em que a aptidão do genótipo actual fica atrás do genótipo óptimo num ambiente em mudança (ver também Kirkpatrick, 1996). Gillespie (1991); p. 63 e p. 305 conclui que tais cargas são frequentemente pesadas, uma vez que as populações estão geralmente longe do equilíbrio alélico, aparentemente; isto porque os picos adaptativos genotípicos ultrapassam as respostas à selecção. As métricas baseadas em cargas de má adaptação requerem a estimativa da relação entre alelos ou genótipos e aptidão, e quando possível fornecem uma forte ligação da má adaptação às suas causas.
Os geneticistas quantitativos normalmente discutem a adaptação no contexto de topologias adaptativas fenotípicas, onde picos locais e globais representam estados populacionais ideais (Schluter & Nychka, 1994). Para traços quantitativos, as abordagens a esses picos são governadas pela forma e força da seleção multivariada e pela resposta à seleção que pode ser prevista (pelo menos no curto prazo) usando a matriz de variância-covariância genética (Shaw et al., 1995). Por esta perspectiva, a má adaptação pode ser quantificada como a distância de uma população do pico adaptativo mais próximo (Loeschcke, 1987; Bjorklund, 1996). Essa distância é em grande parte função do grau em que a população não rastreia exatamente o vetor de seleção direcional, como resultado de aspectos da resposta genética à seleção que impedem o maior passo para cima possível, impulsionado pela seleção. A seleção estabilizadora serve para definir o estado ótimo, ‘adaptado’ ou pico, embora uma população possa se espalhar mais ou menos amplamente para baixo. Como podemos medir a seleção no campo, construir superfícies adaptativas e estimar G no campo ou no laboratório, esta medida de má adaptação é viável de se empregar. Além disso, fornece uma ponte entre mecanismos genéticos de mudança microevolucionária, nomeadamente variância genética aditiva, pleiotropia e desequilíbrio de ligação, e aspectos da ecologia, como descrito em paisagens adaptativas. Na medida em que as topologias adaptativas se movem através de gerações, ou as populações são deslocadas para baixo por acaso genético, as populações estarão fora dos seus picos e, portanto, em algum grau quantificável, mal adaptadas.
Evitei propositadamente o termo ‘restrição’ na exposição acima, uma vez que a maioria dos autores o usa num sentido heurístico e geral para se referir a desvios de algum curso de evolução esperado (por exemplo, Maynard Smith et al, 1985; Antonovics & van Tienderen, 1991; Pigliucci & Kaplan, 2000). Meu objetivo é descrever um programa de pesquisa para analisar um tipo específico de tal restrição, que possa ser estimado e dissecado empiricamente. Para isso, é preciso extrair uma visão da má adaptação a partir de cada uma das quatro perspectivas acima (Stearns, 1984).
Causas de má adaptação
As causas últimas da má adaptação são aspectos dos sistemas genéticos em relação às mudanças nos ambientes. Estas incluem processos como mutação, deriva, consanguinidade, seleção, pleiotropia, desequilíbrio de ligação, vantagem heterozigótica e fluxo gênico. A maioria das mutações são mal ou não adaptativas porque seus efeitos são independentes do significado adaptativo e os traços dos organismos são normalmente razoavelmente bem adaptados (Orr, 1998). A má adaptação também pode ser causada pela falta de variação genotípica suficiente para que os fenótipos respondam ao máximo da seleção. Tal escassez de variação pode ser devida a deriva, consanguinidade, seleção direcional passada, ou uma baixa taxa de mutação. Por exemplo, a deriva e a consanguinidade removem as populações dos picos adaptativos genotípicos e assim podem levar a uma má adaptação fenotípica. Embora anos de experimentos de seleção artificial e forte em características únicas atestam altos níveis de variação mantidos a curto prazo para a maioria das características e espécies, a relevância desses experimentos para a natureza permanece incerta (Harshman & Hoffmann 2000). Isto em parte porque a selecção natural e artificial pode frequentemente diferir profundamente nos seus alvos, força e consequências. A pleiotropia, pela qual os genes afetam múltiplos traços, é considerada um modo quase universal de ação dos genes e pode facilitar a má adaptação ao impedir a otimização conjunta de vários traços (Barton, 1990). O desequilíbrio de ligação, devido à ligação, deriva ou selecção, conduz igualmente a limitações mais ou menos severas dos efeitos genéticos sobre os fenótipos. A vantagem heterozigota fornece um terceiro exemplo de propriedades intrínsecas dos sistemas genéticos que causam desvios da adaptação máxima da população. Finalmente, o fluxo gênico entre populações adaptadas diferentemente também pode levar à má adaptação, cujo grau dependerá das taxas de migração e intensidades de seleção (Slatkin, 1985).
Métodos quântico-genéticos permitem estimar tanto as variâncias genéticas aditivas, que sondam a expressão da variação genética em um determinado ambiente, quanto as correlações genéticas, que são devidas à pleiotropia e ao desequilíbrio da ligação. Um baixo nível de variação genética aditiva, ou uma correlação genética substancial, pode indicar a possibilidade de má adaptação em relação aos traços envolvidos (Preço & Langen, 1992). Aspectos dos mecanismos de desenvolvimento (a.k.a. ‘restrições de desenvolvimento’) podem ser representados por matrizes de variâncias genéticas e covariâncias (Cheverud, 1984), embora G seja sempre específico do ambiente e possa não capturar elementos essenciais da história de vida ou outros tradeoffs (Clark, 1987; Houle, 1991; Partridge & Sibly, 1991). Na nossa representação de pico adaptativo da evolução maladaptativa, a mutação move as populações para baixo e a falta de variação as fila numa encosta, ou abranda a sua subida. A deriva e a consanguinidade normalmente levam as populações a descer o monte. Correlações genéticas podem acelerar o movimento ascendente ou causar trajetórias curvas (Arnold, 1992), e o fluxo gênico entre múltiplos picos adaptativos locais puxa as populações para baixo em direção a algum centro de gravidade (ver também Medo & Price, 1998). A selecção, contudo, define a paisagem em que as populações se movem, e na medida em que os ambientes e as pressões selectivas mudam a nossa paisagem torna-se um mar onde as ondas sobem, afundam e se movem como água num banho. Se as populações estão normalmente sobre ou perto de uma crista, os movimentos tendem a deslocá-las para baixo – Fisher (1958) deterioração constante do ambiente, devido a causas abióticas e bióticas. O grau de má adaptação das populações depende assim das taxas de alteração das superfícies selectivas, em relação às taxas de alteração genética e fenotípica (Kirkpatrick, 1996). Mas como se pode capturar empiricamente esta cena complexa e colocar em prática um programa de pesquisa maladaptacionista?
Métodos para identificar e analisar a maladaptação
O nosso programa de pesquisa maladaptacionista tem dois componentes principais: (1) reconhecimento e quantificação da má adaptação putativa; e (2) determinação das causas da má adaptação. Como descrito abaixo, a má adaptação putativa pode ser reconhecida usando informações de filogenética, processos de desenvolvimento, teoria da teleonomia e da otimização e genética. Os desvios de adaptação podem então ser quantificados diretamente usando estudos de seleção e resposta de seleção, ou indiretamente através de estudos de otimização, cada um dos quais pode fornecer informações sobre direções e distâncias de picos adaptativos. Finalmente, para demonstrar a má adaptação e excluir hipóteses alternativas adaptativas, é essencial determinar suas causas usando informações da genética populacional, genética quantitativa, mecanismos de desenvolvimento ou outras abordagens.
Métodos da teleonômica e otimização, filogenética, genética e desenvolvimento desempenham diferentes papéis na análise da má adaptação. As abordagens teleonómicas e de optimização geralmente fazem previsões quantitativas relativamente aos fenótipos e estas previsões geralmente têm mais ou menos sucesso e falham mais ou menos. Quando confrontados com desvios de previsões de otimização, podemos ou nos agarrar ao nosso paradigma de otimização, inspecionar a natureza dos desvios e questionar nosso conjunto de estratégias, restrições e critérios de adequação, ou podemos permitir a possibilidade de que nosso fenótipo não tenha sido otimizado (Orzack & Sober, 1994). Um conjunto de estratégias pode, no entanto, ser sempre expandido para incluir fenótipos anteriormente ‘maladaptados’, o que na verdade nega a possibilidade de maladaptação e equaciona a seleção natural com adaptação (Rose et al., 1987). A principal utilidade das abordagens de teleonomia e otimização é, em primeiro lugar, que elas podem gerar as curvas de trade-off que descrevem as relações entre traços complexamente integrados e fitness, o que nenhuma outra abordagem, incluindo a genética quantitativa, pode fazer (Partridge & Sibly, 1991). Em segundo lugar, os ciclos de observação, modelagem e experimentos podem identificar as causas e objetos de seleção e seu significado adaptativo (ambiental). Os desvios das previsões de optimização podem então direccionar-nos para uma má adaptação. A principal objecção de muitos investigadores à optimização é que este último caminho não é tomado; as causas de desvio da optimização de base genética raramente são consideradas, uma vez que o espaço entre previsão e observação pode sempre ser preenchido com explicações ad hoc. Esta é uma queixa válida mas não vicia os tremendos sucessos dos métodos de teleonomia e otimização.
As abordagens filogenéticas para analisar a adaptação fornecem uma dimensão temporal vital a longo prazo aos dados através da análise da convergência entre características e entre características e aspectos dos seus ambientes, ou também através da análise de trajetórias evolutivas ao longo de linhagens específicas. As análises de convergência (por exemplo, contrastes independentes, ver Doughty, 1996) implicam testes macroevolucionários para as relações funcionais e fortes desvios das relações esperadas, ou invariância nos traços em particular clades (Stearns, 1984), podem ser indicativos de má adaptação. A inferência das trajetórias evolutivas pode ser usada para identificar desfasamentos temporais aparentes entre o aparecimento de uma pressão seletiva e a resposta evolutiva nos traços (por exemplo, Crespi & Worobey, 1998; Johnston et al., 1999) (Tabela 1). As filogenias também podem ser usadas para inferir mudanças evolutivas nos aspectos dos sistemas genéticos que podem produzir maladaptação. Por exemplo, as abordagens filogenéticas podem ajudar a determinar se, e como, G muda a curto e longo prazo (Shaw et al., 1995). Também podem ajudar a determinar se qualquer mudança observada é devida a seleção, deriva ou ambas, se a deriva causa apenas mudanças proporcionais em G, e em que medida a evolução a curto e longo prazo das espécies é dirigida pelo eixo principal de variação multitração (Schluter, 1996). As filogenias são, portanto, principalmente úteis na medida em que podem nos direcionar para as supostas maladaptações, que são então dissecadas por outros meios.
Dados sobre a genética e seleção fenotípica são necessários para a análise da má adaptação sob nossa definição escolhida do termo. Enquanto as abordagens teleonômicas e de otimização ajudam a identificar os aspectos mais seletivamente relevantes dos traços e ambientes (ou seja, as causas e objetos da seleção) e caracterizam a direção e extensão do desvio da ótica prevista, a quantificação da seleção e a resposta antecipada ou observada à seleção são necessárias para uma perspectiva explicitamente adaptativa da evolução dos traços. Os métodos pato-analíticos permitem a análise conjunta das causas e objectos de selecção (Crespi, 1990), e os métodos de regressão múltipla (Lande & Arnold, 1983) e os métodos de visualização de superfícies adaptativas (Schluter & Nychka, 1994) podem ser utilizados mais eficazmente uma vez que os objectos e as causas de selecção são razoavelmente bem compreendidos. A análise quantitativo-genética de G permite então inferir as trajetórias populacionais em superfícies adaptativas e avaliar se, e como, aspectos da arquitetura genética previnem, retardam ou facilitam a abordagem de picos locais (por exemplo, Björklund, 1996), e estudar se, e como, os picos se movem ao longo do tempo. Um dos resultados mais importantes de tais análises será se o próprio G pode ou não ser considerado adaptativo (Thornhill, 1990; Schluter, 1996); ele foi moldado por uma história de seleção correlacional, ou reflete relações inexoráveis e intrínsecas entre os traços? Em última análise, precisaremos conectar G com os genes que levam à adaptação (Clark, 1987; Orr & Coyne, 1992). Genes de maior efeito podem ser mais propensos a exibir pleiotropia maladapta e podem ser mais propensos a serem fixados por seleção, pelo menos durante os estágios iniciais de abordagem de um ótimo (Orr, 1998).
Embora os métodos quantitativos-genéticos sejam tremendamente poderosos para inferência microevolucionária, G apenas reflete mais ou menos indiretamente os mecanismos de desenvolvimento que se traduzem entre genótipos e fenótipos (Houle, 1991). A análise empírica e a modelagem de processos de desenvolvimento podem identificar potenciais maladaptações demonstrando que aspectos da ontogenia que são recalcitrantes à modificação por seleção levam a fenótipos maladaptativos (por exemplo, Slatkin, 1987). A compreensão dos mecanismos de desenvolvimento da má adaptação é importante porque permite a exclusão de explicações alternativas da má adaptação aparente observada, tais como falha na identificação do traço correto ou contexto seletivo. Por exemplo, múltiplas linhagens de vertebrados ganharam e perderam dígitos em conjunto com a evolução de tamanhos de corpo maiores e menores (Alberch & Gale, 1985; Alberch, 1985). Este padrão é devido à incapacidade intrínseca dos sistemas de desenvolvimento de produzir certos números de dígitos a partir de uma certa quantidade de tecido de botões de membros (ou seja, uma falta de variação apropriada), ou será que menos dígitos podem ser adaptativos de alguma forma desconhecida para espécies menores? A ‘transferência’ de características sexuais secundárias dos machos para as fêmeas (Lande, 1987; Muma & Weatherhead, 1989) resulta de efeitos hormonais altamente conservados no desenvolvimento, ou tais características podem ser selecionadas para as fêmeas? Alguns aspectos da alometria parecem ser modificáveis por seleção a curto prazo, mas outros não (Wilkinson, 1993; Emlen, 1996). A análise dos mecanismos de desenvolvimento deve nos permitir avaliar se estes últimos traços são intrinsecamente resistentes à mudança; alternativamente, a seleção pode não estar agindo sobre eles.
Usando nossa concepção de má adaptação, podemos gerar uma lista de casos de traços putativamente mal adaptados (Tabela 1), que foram submetidos à análise por várias das quatro abordagens descritas acima. A lista é curta e uma proporção surpreendente dos estudos foi publicada em periódicos de primeira linha. Alguns estudos juntaram duas das abordagens (por exemplo, Alberch & Gale, 1985) mas nenhum utilizou três ou quatro, talvez por causa da independência dos pesquisadores usando perspectivas e ferramentas genéticas, de desenvolvimento, de otimização ou filogenéticas (Lewontin, 1979). Uma combinação de todas as abordagens permite a conexão da microevolução com a macroevolução, no contexto da arquitetura genética e significado funcional de uma característica, ou falta dela. Enquanto a análise da adaptação beneficia da integração de múltiplas disciplinas, o estudo da má adaptação exige-o. Tal programa de pesquisa é um desafio, mas sem ele nunca compreenderemos completamente as causas da variação fenotípica.