Os membros do clade gastrópodes Neomphalina são endémicos para reduzir ambientes no mar profundo, vivendo principalmente em fontes hidrotermais (todos Peltospiridae) mas com algumas espécies em depósitos naturais de madeira afundada . A abrangente estrutura anatômica apresentada no presente estudo nos permite considerar tanto evidências da afinidade filogenética do Chrysomallon quanto a natureza de seus caracteres anatômicos particulares.
Dada a singularidade da anatomia do Chrysomallon, suspeitamos que esta condição altamente autapomórfica seja o resultado de numerosas adaptações associadas à vida no fluxo ácido das aberturas hidrotermais. A anatomia de vários outros gêneros em Neomphalina tem sido descrita em detalhes através da dissecção (por exemplo, ) ou reconstrução tomográfica . A diversidade de taxa com anatomia bem caracterizada engloba Chrysomallon e membros das três famílias atualmente reconhecidas na Neomphalina: em Peltospiridae principalmente Rhynchopelta, Peltospira (; inclui também uma breve visão geral de Nodopelta, Echinopelta e Hirtopelta), assim como Pachydermia ; em Neomphalidae Neomphalus e Symmetromphalus ; em Melanodrymiidae Melanodrymia , Leptogyra e Leptogyropsis (, com menções de Xyleptogyra). O presente estudo é o primeiro a incluir estas duas abordagens para englobar a descrição completa da ontogenia pós-assentamento.
A anatomia bruta de Chrysomallon geralmente está em conformidade com o plano neomphaline . Warén et al. (: fig. S2C) mostraram bursículos sensoriais na ponta dos filamentos branquiais que são conhecidos por estarem presentes na maioria dos vetigastropods e apresentam algumas neomfalinas , embora a maioria dos taxa não os tenha (por exemplo, Pachyermia laevis ; Lirapex ). A falta de órgãos copulatórios especializados em Chrysomallon está em conformidade com Peltospiridae; membros da família Neomphalidae têm o tentáculo cefálico esquerdo modificado como pênis e melanodrimiids têm várias modificações copulatórias cefálicas especiais. No entanto, como membro de Peltospiridae, Chrysomallon é o único taxon dessa família até agora conhecido por ser um hermafrodita simultâneo.
Anatomia comparativa
O sistema circulatório de Chrysomallon é notavelmente aumentado em comparação com outros gastrópodes, como foi brevemente mencionado por Warén et al. Na dissecção, os seios sangüíneos e os nódulos de hemocoel são uma característica proeminente em toda a cavidade do corpo. Um hemococoel cefalopédico revestido por uma rede de lacunas relatadas por Warén et al. não pôde ser encontrado, mas os seios sangüíneos são grandes e aparentemente móveis, pois diferem na posição entre os indivíduos. O ctenidium bipectinato estende-se muito atrás do coração, até aos espirros superiores da concha, que é muito maior em comparação com Peltospira com uma forma de concha e forma geral semelhantes, bem como outros peltospirídeos ou melanodrimias. É semelhante, porém, em tamanho proporcional ao Hirtopelta que tem a maior brânquia entre os gêneros de peltospirídeos investigados anatomicamente até agora. Uma brânquia aumentada pode estar associada à alimentação com filtro (como é mostrado para os gêneros neomphalid Neomphalus e Symmetromphalus ), bactérias simbiônticas na brânquia (como endosymbionts em Hirtopelta tufari Beck, 2002 ou Alviniconcha spp. provannids ), e/ou alta demanda respiratória. Não existem endosimbiontes na brânquia de Chrysomallon .
Dado que Chrysomallon squamiferum hospeda endosimbiontes na glândula esofágica, não tem simbiontes na ou sobre a brânquia, e provavelmente não filtra a alimentação, a razão mais provável para o aumento da brânquia é para satisfazer necessidades respiratórias elevadas. Nakagawa et al. demonstraram, através de sequenciação do genoma inteiro, que os endossimbiontes de C. squamiferum são gama-proteobactérias tioautotróficas com um conjunto completo de genes necessários para a respiração aeróbica, e provavelmente capazes de alternar entre respiração aeróbica mais eficiente e respiração anaeróbica menos eficiente, dependendo da disponibilidade de oxigénio. O hospedeiro também necessita de oxigénio para sobreviver, e o aumento das brânquias é também susceptível de facilitar a extracção de oxigénio de condições de baixo teor de oxigénio típicas dos ecossistemas de ventilação hidrotermais. Sendo um caracol enrolado, o Chrysomallon é provavelmente incapaz de aumentar a área da superfície respiratória aumentando a superfície do manto, como se vê em muitos gastrópodes em forma de coxim .
A parte mais excepcional do sistema circulatório é o coração monotocardiano extremamente grande, que tem um ventrículo especialmente bem desenvolvido, com paredes musculares muito espessas reforçadas por feixes musculares que atravessam o lúmen. Um ventrículo com parede muscular espessa é conhecido em Peltospiridae da Rynchopelta concentrica , mas o tamanho proporcional do coração é maior em Chrysomallon. Nos neomphalids o coração não é marcadamente muscular (Neomphalus, ). Ao contrário do Pachydermia laevis onde a aurícula é maior que o ventrículo, o ventrículo é ainda maior que a aurícula em Chrysomallon squamiferum. Grandes vasos sanguíneos dorsal e ventral ao ctenídio, juntamente com numerosos grandes seios sanguíneos sob a brânquia e na cavidade do manto e o fato da glândula esofágica ser altamente vascularizada, indicam que o coração gigante serve principalmente o ctenídio e a glândula esofágica (também brevemente observado por Warén et al. ).
O coração é excepcionalmente grande para um peltospirídeo (comparado com ) ou mesmo qualquer animal proporcionalmente. O coração de Chrysomallon é estimado em 4% do volume corporal; em contraste, o coração de um ser humano saudável é uma média de cerca de 1,3% do volume corporal (média do volume total do coração de humanos adultos 778 ml, retirado de ; média do volume corporal humano 61,05 L, média de ambos os sexos ). Nós interpretamos o coração, e particularmente o ventrículo muscular, funciona para criar uma sucção que aspira o sangue através da brânquia e assim bombeia haeomocoel para o resto do sistema circulatório.
Uma glândula ou bolsa de esôfago é uma característica comum nos chamados clades gastrópodes basais, incluindo Patelloidea, Vetigastropoda, Cocculiniformia, Neritimorpha e Neomphalina , mas a extensão de aumento observada em Chrysomallon é ordem de magnitude maior do que qualquer outra anatomia gastrópode descrita até o momento. Em outros peltospirídeos, a porção posterior do esôfago forma um par de bolsas ou calhas esofágicas cegas que se estendem apenas até a extremidade anterior do pé (Rynchopelta, Peltospira, Nodopelta, Echinopelta, : fig. 12; Pachydermia ; também Melanodrymia ). A glândula esofágica de Chrysomallon forma um único saco cego volumoso que se estende muito mais para trás, para alcançar o coração. A glândula esofágica é conhecida definitivamente por abrigar uma única estirpe de bactérias tioautotróficas endosibióticas. Não existem outros relatos de glândulas esofágicas altamente vascularizadas e que contenham seios sangüíneos, como visto em Chrysomallon. Duas famílias de gastrópodes formados por limpet, Bathyphytophilidae e Lepetellidae, com membros que habitam ambientes quimosintéticos, também são conhecidos por terem bolsas de esôfago aumentadas, no entanto, embora não à extensão de Chrysomallon . Ambos são conhecidos por abrigar bactérias endosimbióticas, no caso dos batiófilos, muito provavelmente também nas glândulas esofágicas, mas nos lepelídeos os endossímbolos estão espalhados no hemococoel. A dominância das bactérias endosimbióticas nas glândulas esofágicas muito aumentadas está em contraste com o resto do sistema digestivo, que é relativamente pequeno, sugerindo que os endossíbios são a principal fonte de nutrientes. Nós inferimos ainda a função do sistema circulatório aumentado e o volume de sangue extremamente elevado é relevante para o metabolismo dos endossíbios bacterianos.
Muitos moluscos holobiontes de ventilação tais como Calyptogena, Alviniconcha e Ifremeria alojam endossíbios na brânquia onde as bactérias podem prontamente contactar o líquido de ventilação através da circulação na cavidade do manto. Nas amêijoas Calyptogena, por exemplo, as bactérias que contêm os endossímbolos estão situadas na superfície dos filamentos das brânquias e têm uma extremidade absorvente exposta à cavidade mantélica. Na cavidade do manto circula um fluido contendo sulfureto de hidrogénio e os endosimbiões simplesmente absorvem o sulfureto deste fluido. Em Chrysomallon, no entanto, os endossímbolos estão alojados na glândula de esôfago, onde são isolados do fluido de ventilação. Assim, é provável que o hospedeiro tenha um papel importante no fornecimento dos endossímbolos com os produtos químicos necessários, levando a um aumento das necessidades respiratórias, semelhante ao cenário do trofossoma de Riftia paquiptila. Para fornecer endosimbiontes com sulfetos, R. pachyptila absorve sulfetos do fluido de ventilação através de sua pluma e tem um local de ligação específico de sulfeto de hidrogênio na molécula de hemoglobina no sangue que transporta sulfetos para o trofossomo; tal local de ligação específica de sulfeto está faltando na hemoglobina de Calyptogena . O mesmo pode estar acontecendo com Chrysomallon e um sistema cardiovascular elaborado com um coração poderoso é susceptível de ajudar a circular oxigénio ou sulfureto de hidrogénio suficiente através da corrente sanguínea, para as necessidades do hospedeiro (oxigénio) e das suas bactérias simbióticas (oxigénio e sulfureto). A investigação detalhada do hemocoel de C. squamiferum revelará mais informações sobre os seus portadores de oxigénio e se este possui pigmentos respiratórios que se ligam aos sulfuretos ou um meio alternativo de transporte de sulfuretos.
O estômago de Chrysomallon é semelhante em forma a outras neomfalinas, incluindo os tubos que observamos na amostra juvenil que ligam o estômago directamente à glândula digestiva (: fig. 6). O intestino, no entanto, é reduzido e tem apenas um único laço, ao contrário dos peltospirídeos de pastagem, muito provavelmente devido à sua dependência nutricional de bactérias endosimbióticas. A Hirtopelta também tem o intestino reduzido e estreito, mas os membros desse gênero hospedam endossimbiontes em seus filamentos branquiais aumentados, e a redução intestinal também é provavelmente resultado da convergência devido à dependência de endossimbiontes para nutrição. Nos neomorfálidos filtrantes o intestino também é bastante curto (Neomphalus e Symmetromphalus); as guelras destes também são aumentadas, mas não se sabe se eles alojam simbiontes nos filamentos das guelras. Os melanodrimiids são detritivores e têm intestinos mais longos como os peltospirids de pasto. Há uma tendência geral que associa tripas curtas e simples à dependência de endosimiosis em vez de nutrição externa através do pastoreio.
O conteúdo intestinal de espécimes de C. squamiferum não incluiu quaisquer partículas inorgânicas grosseiras, como aquelas comumente encontradas ingeridas junto com alimentos através do pastoreio ou de peltospirids de alimentação de depósito, como Rhynchopelta concentrica . Warén et al. relataram sulfetos finamente granulares do intestino do C. squamiferum e sugeriram que estes provavelmente tiveram origem nos endossimbimbimbos; também confirmamos estes sulfetos. A natureza material do material calcário predominante na região posterior do intestino ainda não está clara. O conteúdo calcáreo do intestino pode representar endossímbolos ingeridos ou outra fonte alimentar (como a alimentação por filtro), não está actualmente claro se esta espécie tem outros mecanismos de alimentação.
A rádula do C. squamiferum é proporcionalmente muito maior nos juvenis do que nos adultos. Os animais poderiam alimentar-se pastando como juvenis; há também uma suposta mudança na dieta relatada a partir do Neomphalus onde os juvenis se alimentam pastando e mudam para alimentação exclusiva com filtro em vida posterior. No entanto o material no intestino dos juvenis C. squamiferum de secção em série continha material semelhante ao intestino dos adultos, o vísceras dos juvenis estava também vazio e a glândula de esófago era proporcionalmente tão grande nos juvenis como nos adultos. Isto sugere que o C. squamiferum provavelmente depende de endossimbimbos para se alimentar durante toda a sua vida pós-larval. Os endossimbiontes são notavelmente semelhantes em seu genoma com apenas duas mudanças sinônimas em 19 genes e 13810 posições de códon, em 32 indivíduos hospedeiros . Nakagawa et al. sugeriram que este é o resultado de uma seleção rigorosa de endossímbolos transferidos horizontalmente pelo hospedeiro.
Nenhuma outra neomfalina é conhecida por ter endossímbiontes alojados na glândula esofágica, embora Hirtopelta tufari seja conhecida por alojar endossímbiontes no ctenídio (Beck, 2002) em uma associação similar à encontrada em espécies gastrópodes provannidianos em Alviniconcha e Ifremeria . Outro peltospirídeo não descrito de respiradouros antárticos no East Scotia Ridge de tamanho similar ao C. squamiferum (‘Peltospiroid n. sp. ESR’, ) foi demonstrado através de análises de isótopos estáveis como possivelmente dependente de endosimbiontes para nutrição .
O nefrídio único em C. squamiferum é deslocado para a direita do corpo, semelhante à estrutura vista em Hirtopelta (: fig. 15). Isto pode ser atribuído à brânquia alargada que ocupa todo o lado esquerdo da cavidade do manto, vista em ambos os taxa. O lado esquerdo do corpo em C. squamiferum tem numerosos seios sanguíneos volumosos que ocupam todo o espaço disponível.
O arranjo do sistema nervoso em C. squamiferum é reduzido em complexidade e aumentado em tamanho em comparação com outros taxa neomfalinos. Os inchaços laterais do anel nervoso esofágico, emitindo os nervos tentaculares, podem representar uma região homóloga aos gânglios cerebrais em outros gastrópodes; entretanto, sua colocação frontal em relação à origem das cordas nervosas laterais confunde a homologia posicional. Os gânglios cerebrais emitem as cordas nervosas laterais em tetraneúrio molusco, mas em C. squamiferum há uma grande junção multidirecional na margem posterior do anel nervoso esofágico que parece representar uma fusão dos típicos gânglios moluscos. A natureza medular das cordas nervosas principais e a comissura anterior aumentada (incorporando os inchaços laterais ‘cerebrais’) lembra o sistema nervoso da Polyplacophora .
O único estatólito no par de estatócistos é a mesma condição que para todos os outros casos relatados em Neomphalina . Existe um nervo distinto que se estende para o manto anterior, posicionalmente equivalente ao nervo que se estende para a frente a partir do gânglio ofradial, particularmente em Leptogyra . O ‘osphradium’ foi descrito como localizado no músculo da concha em Rhychopelta , mas no caule da brânquia em Pachydermia e em Chrysomallon . Este nível de variabilidade é típico entre os moluscos e a função (se houver) destas estruturas é inteiramente especulativa .
A condição hermafrodita simultânea em C. squamiferum é até agora única entre Peltospiridae e paralela apenas entre Neomphalina por Leptogyra em Melanodrymiidae (conhecida definitivamente por L. constricta Marshall, 1988 e L. patula Marshall, 1988; ). Observações iniciais sugerindo machos e fêmeas separados em C. squamiferum foram provavelmente o resultado da variação no desenvolvimento relativo das duas gônadas em indivíduos diferentes. Na época da primeira descoberta e relato do C. squamiferum todas as neomfalinas conhecidas (isto é, excluindo então Leptogyra) tinham sexos separados.
Chrysomallon squamiferum também não tem nenhum órgão copulatório especializado na cabeça, o que é consistente com outros peltospirídeos . Em Melanodrymiidae, os hermafroditas Leptogyra têm um pênis e pênis acessório que se estende da base do tentáculo cefálico esquerdo. Todos os outros três gêneros melanodrimióides têm sexos separados e os machos têm órgãos copulatórios . Todos os quatro gêneros da família Neomphalidae com informações disponíveis têm sexos separados e o tentáculo cefálico esquerdo em homens é modificado para um pênis (também Retiskenea, mas a colocação familiar deste gênero é incerta) .
As gónadas em Leptogyra partilham um único gonoduto com o ovário posicionado anteriormente do testículo e a espécie talvez protandrica; por contraste as gónadas em C. squamiferum estão claramente presentes simultaneamente em empilhamento vertical e dois gonodutos parecem fundir-se numa única abertura genital. Observamos a estrutura anteriormente relatada como um “órgão produtor de espermatóforos”; no entanto, notamos que ela é similar em posição e estrutura ao receptáculo seminal ilustrado em Leptogyra . Anteriormente, os espermatóforos em Neomphalina eram conhecidos de outros taxa em Peltospiridae (Pachydermia laevis; ) e também Melanodrymiidae (Melanodrymia; ) mas não de Neomphalidae.
O processo de seleção que levou à evolução convergente da forma de lapa de ancestrais enrolados em espiral ocorreu repetidamente entre os Gastropoda . A mudança de uma forma enrolada para uma forma de lapa tem impactos nas posições dos sistemas orgânicos, em particular as posições relativas das gônadas e da glândula digestiva . Em gastrópodes, a gônada pode ser localizada ou no extremo posterior, perto do ápice da casca (a norma para espécies com casca enrolada) ou em um arranjo oposto com as glândulas digestivas no ápice e gônadas anteriores a ela (a norma para lapas) . Em C. squamiferum, a glândula digestiva ocupa o ápice e as gônadas são deslocadas anteriormente, e isto foi anteriormente atribuído a uma mudança morfológica para a forma de lapa. Entre outros Peltospiridae, a gônada anterior é observada nos Peltospira enrolados e Chrysomallon, bem como nas espécies formadas pelo limpet (por exemplo, Rhynchopelta, Echinopelta); mas alguns, como Hirtopelta, têm o arranjo oposto (: fig. 15). Neomphalina como clade é extremamente variável em formas de conchas (: fig. 7.6). Assim, outra interpretação possível é que Chrysomallon pode ser secundariamente uma derivação enrolada de um ancestral recente em forma de concha. A posição Gonad, infelizmente, aparentemente não é particularmente informativa para inferência filogenética.
Vent invertebrados exibem uma grande variedade de traços reprodutivos mas tendem a ter alta capacidade de dispersão associada com crescimento rápido e reprodução contínua . Os campos de ventilação hidrotermais individuais são geralmente efêmeros e fragmentados na distribuição e as espécies de invertebrados endêmicos devem manter uma metapopulação viável em muitos campos de ventilação para persistir e prosperar . O patchiness de muitos habitats de águas profundas também significa que as chances de larvas colonizarem com sucesso um habitat adequado podem ser baixas . O deslocamento das gónadas para fora do ápice da concha enrolada e para dentro do corpo proporciona um maior volume de espaço para as gónadas se desenvolverem; isto pode ter vantagens para o C. squamiferum em aumentar a fecundidade e, por sua vez, aumentar a probabilidade das suas larvas chegarem a um campo de ventilação diferente. A inferência adicional do índice de gônadas e qualidade reprodutiva e fecundidade poderia ser determinada anatomicamente, embora não tenhamos tentado isso no presente estudo. Presume-se que o Chrysomallon squamiferum tenha larvas lecitotróficas com um estágio de dispersão planctónica como outras neomfalinas, mas outros aspectos da dispersão larvar, comportamento, capacidade de sobrevivência e metamorfose são até agora em grande parte intratáveis em ecossistemas de águas profundas devido à inacessibilidade dos organismos vivos.
Importância adaptativa
Este estudo ilustra como a percepção de um organismo pode ser melhorada e fundamentalmente mudada através da compreensão da sua anatomia interna. Os metazoários em ambientes de ventilação hidrotermais dependem de adaptações morfológicas e fisiológicas para resolver as necessidades energéticas numa cadeia alimentar baseada na quimioterapia. Neste caso, especulamos que a estratégia derivada de alojar micróbios endosymbiotic em uma glândula de esôfago muito aumentada, tem sido o catalisador de inovações anatômicas que servem principalmente para melhorar a aptidão das bactérias, além das necessidades do hospedeiro metazoário.
Chrysomallon squamiferum vive adjacente ao líquido ácido e redutor de respiradouros de fumantes negros ou de respiradouros difusos, que contêm o químico e os substratos requeridos pelas bactérias quimiotrofísicas . O Chrysomallon squamiferum difere nitidamente de outros gastrópodes do mar profundo, mesmo das neomfalinas relacionadas com o closely-related neomphalines. A armadura externa única dos esclerites dérmicos duros, que são frequentemente biomineralizados com sulfureto de ferro, pode ajudar a proteger o gastrópode do fluido de ventilação, para que as suas bactérias possam viver perto da fonte de doadores de electrões para a quimiossíntese. Alternativamente, os escleritos podem resultar da deposição de resíduos tóxicos de sulfeto dos endossimbiontes e, portanto, representar uma nova solução para desintoxicação.
O sistema digestivo do Chrysomallon é simples e reduzido, uma vez que a nutrição é fornecida principalmente pelos endossimbiontes, e pode estar processando resíduos sólidos talvez ingeridos acidentalmente. O sistema circulatório tem um enorme volume de sangue e um ventrículo muscular que retira sangue da brânquia elaborada para suprir as bactérias. Com o significativo embranquecimento adicional do sistema circulatório na forma de seios finos dentro da glândula esofágica, a pressão arterial provavelmente diminui para quase zero. O gigante “coração de dragão” pode, portanto, ser necessário para manter a circulação de hemocoel em todo o corpo e, particularmente, nos vasos sanguíneos finos que servem a glândula esofágica, onde os endossimbonitos estão alojados. Este gastrópode não tem cérebro, a enorme massa neural fundida é directamente adjacente e passa através da glândula esofágica, onde as bactérias estão alojadas. O sistema reprodutivo é deslocado anteriormente, talvez permitindo uma maior fecundidade. Em suma, este dramático animal ‘tipo dragão’ tornou-se um recipiente de transporte para a sobrevivência e propagação dos seus endossimbimbos bacterianos.