Studiul adaptării fenotipice și al bazei sale genetice este esențial pentru biologia evoluționistă. Termenul „adaptare” a acumulat nenumărate definiții (recenzii în Reeve & Sherman, 1993; Rose & Lauder, 1996), dar adaptările sunt forme de trăsături care sunt întotdeauna interpretate ca fiind rezultatul selecției naturale, în timp ce indivizii cu trăsături variante mai puțin adaptate la mediu prezintă un succes reproductiv mai scăzut. Cu toate acestea, potrivirea trăsăturilor la medii, întruchipată în termenul de adaptare („potrivit pentru”, din grecescul „ad aptos”), nu poate fi niciodată perfectă, în parte pentru că organismele sunt întotdeauna adaptate la cel puțin o generație din trecut. Astfel, un anumit grad de abatere de la gradul maxim posibil de adaptare este întotdeauna de așteptat. Astfel de abateri au fost analizate sub o varietate de rubrici, folosind instrumentele geneticii populaționale și cantitative, ale biologiei dezvoltării și ale ecologiei comportamentale și evolutive. Scopul acestei analize este de a sintetiza perspectivele și informațiile din aceste discipline disparate și de a analiza natura și cauzele inadaptării defectuoase. În primul rând, am clasificat definițiile „adaptării”, le-am transpus în definiții ale „maladaptării” și am discutat despre utilitatea acestor definiții pentru abordarea diferitelor întrebări. În al doilea rând, am discutat cauzele neadaptării la diferite niveluri în ierarhia informațiilor biologice (Arnold, 1992). În al treilea rând, m-am concentrat asupra metodelor de identificare și analiză a maladaptării, bazându-mă pe abordări care s-au dezvoltat independent în diferite domenii și încercând să reconciliez opiniile adesea acerbe ale geneticienilor și ecologiștilor cu privire la utilitatea metodelor lor de cercetare.
Definirea adaptării și a maladaptării
Criteriul nostru principal pentru alegerea unei definiții ar trebui să fie utilitatea sa pentru a răspunde la întrebările de interes. Definițiile adaptării pot fi clasificate în patru tipuri principale: (1) teleonomică; (2) filogenetică; (3) genetică populațională; (4) genetică cantitativă.
Definițiile teleonomice ale adaptării s-au dezvoltat în ecologia evoluționistă și comportamentală (Thornhill, 1990) și se concentrează pe designul funcțional al trăsăturilor fenotipice – modul în care acestea au fost „proiectate” de către observatorul orb al selecției pentru a „funcționa” într-un anumit context de mediu. Aceste definiții pun accentul pe menținerea selectivă a trăsăturilor și implică identificarea și cuantificarea adecvării dintre formă și funcție (Reeve & Sherman, 1993). Implementarea definițiilor teleonomice într-un program de cercetare necesită specificarea unui set de strategii (o gamă de forme posibile de trăsături), o aplicare a unui criteriu de fitness (ceea ce este maximizat, cum ar fi performanța unei sarcini sau o componentă a fitness-ului) și delimitarea constrângerilor (parametrii fixi care limitează analizele și leagă setul de strategii de criteriul de fitness). Acest program de cercetare se bazează pe premisa că o istorie a selecției naturale conduce la forme de trăsături (adaptări) care sunt optime într-un anumit context de mediu, în limitele setului de strategii. Cuantificarea selecției actuale nu este necesară în cadrul acestui program, deoarece selecția actuală nu trebuie neapărat să reflecte presiunile selective din timpul evoluției trăsăturii (Thornhill, 1990). Această abordare de optimizare a adaptării a fost utilă în caracterizarea naturii și a cauzelor asocierilor dintre trăsături și dintre trăsături și medii, în special pentru aspecte ale comportamentului și ale istoriei vieții.
În cadrul unui program de cercetare teleonomică, „neadaptarea” poate fi definită ca fiind prevalența într-o populație a unei „strategii” (o formă a unui fenotip), care nu conduce la cea mai mare fitness relativă dintre strategiile din setul permis. Acest punct de vedere a fost adesea dificil de pus în aplicare, din cauza dificultăților implicate în definirea unui set complet și precis de strategii și constrângeri, a presiunilor selective complexe asupra multor trăsături și a provocării de a măsura fitness-ul într-un mod semnificativ din punct de vedere evolutiv (Lewontin, 1979). Mai mult, dacă o trăsătură anterior neutră (de exemplu, florile roșii față de cele galbene) intră sub selecție, astfel încât plantele cu flori roșii au un succes reproductiv mai mare (de exemplu, polenul lor fertilizează mai mulți ovule), atunci florile roșii vor fi numite o adaptare conform unor definiții teleonomice (de exemplu, Reeve & Sherman, 1993), chiar înainte de a exista un răspuns genetic la selecție.
Definițiile filogenetice ale adaptării necesită utilizarea unei filogenii pentru a deduce originea unei trăsături, deducerea „regimului selectiv” sub care a apărut trăsătura și o analiză a performanțelor trăsăturii sub regimul selectiv strămoșesc și actual (Baum & Larson, 1991 și referințele din acestea). Dacă trăsătura a apărut sub regimul său selectiv actual și prezintă performanțe mai mari decât antecedentul său, atunci este considerată o adaptare. Această definiție se concentrează pe analizele comune ale originii și menținerii trăsăturilor, pornind de la prezumția că trăsăturile care își schimbă funcția pe parcursul perioadei de timp specifice luate în considerare ar trebui să fie clasificate diferit de trăsăturile care nu o fac. Baum & Larson (1991) oferă criterii explicite de identificare a adaptării defectuoase din această perspectivă filogenetică; o trăsătură este neadaptată (a.k.a. „dezadaptată”, în lexicul lor) dacă prezintă o „utilitate” (performanță la o anumită sarcină) mai mică decât starea sa antecedentă, în „regimul său selectiv” (contextul de mediu). Acest program de cercetare pentru categorisirea trăsăturilor nu a prins încă contur, aparent din cauza incertitudinilor legate de deducerea stărilor ancestrale și a regimurilor selective (Leroi et al., 1994) și a unui accent mai puternic pus pe importanța testării statistice a adaptării prin cuantificarea convergenței (Doughty, 1996).
Perspectivele genetice populaționale și cantitative asupra adaptării implică: (1) relaționarea alelelor și a genotipurilor cu fenotipurile și fitness-ul în populațiile actuale; sau (2) cuantificarea selecției actuale și a răspunsurilor așteptate sau observate la selecție, asupra trăsăturilor single-locus și poligenice. Pentru geneticienii populațiilor, adaptarea implică substituții genetice determinate de selecție sau menținerea variației prin selecție. În cazul substituției genice, gradul de adaptare și de neadaptare poate fi cuantificat sub forma „încărcăturii de substituție” sau a „încărcăturii de întârziere” (de exemplu, Maynard Smith, 1976), măsuri de: (1) excesul de reproducere necesar pentru a preveni dispariția unei populații mici supuse unor schimbări nefavorabile ale mediului sau (2) gradul în care fitness-ul genotipului actual rămâne în urma genotipului optim într-un mediu în schimbare (a se vedea, de asemenea, Kirkpatrick, 1996). Gillespie (1991); p. 63 și p. 305 concluzionează că astfel de sarcini sunt adesea grele, deoarece populațiile sunt de obicei departe de echilibrul alelic, aparent; acest lucru se datorează faptului că vârfurile adaptative genotipice depășesc răspunsurile la selecție. Măsurătorile de dezadaptare bazate pe sarcină necesită estimarea relației dintre alele sau genotipuri și fitness și, acolo unde este fezabil, ele oferă o legătură puternică de la dezadaptare la cauzele sale.
Geneticienii cantitativi discută în mod normal adaptarea în contextul topologiilor adaptative fenotipice, unde vârfurile locale și globale reprezintă stări optime ale populației (Schluter & Nychka, 1994). Pentru trăsăturile cantitative, apropierile de aceste vârfuri sunt guvernate de forma și intensitatea selecției multivariate și de răspunsul la selecție, care pot fi prezise (cel puțin pe termen scurt) cu ajutorul matricei genetice de varianță-covarianță (Shaw et al., 1995). Din această perspectivă, neadaptarea poate fi cuantificată ca fiind distanța unei populații față de cel mai apropiat vârf adaptativ (Loeschcke, 1987; Bjorklund, 1996). Această distanță este în mare măsură o funcție a gradului în care populația nu urmărește exact vectorul selecției direcționale, ca urmare a unor aspecte ale răspunsului genetic la selecție care împiedică cea mai mare treaptă ascendentă posibilă determinată de selecție. Selecția stabilizatoare servește la definirea stării sau a vârfului optim, „adaptat”, deși o populație se poate răspândi mai mult sau mai puțin pe laturile sale. Având în vedere că putem măsura selecția pe teren, putem construi suprafețe adaptative și putem estima G pe teren sau în laborator, această măsură a neadaptării este posibil de utilizat. Mai mult decât atât, aceasta oferă o punte de legătură între mecanismele genetice ale schimbărilor microevolutive, în special variația genetică aditivă, pleiotropia și dezechilibrul de legătură, și aspecte ale ecologiei, așa cum sunt descrise în peisajele adaptative. În măsura în care topologiile adaptative se deplasează de la o generație la alta sau populațiile sunt deplasate la vale de întâmplări genetice, populațiile vor fi în afara vârfurilor lor și, astfel, într-o anumită măsură cuantificabilă, neadaptate.
Am evitat în mod intenționat termenul de „constrângere” în expunerea de mai sus, deoarece majoritatea autorilor îl folosesc într-un sens euristic și general pentru a se referi la abaterile de la un anumit curs așteptat al evoluției (de exemplu, Maynard Smith et al., 1985; Antonovics & van Tienderen, 1991; Pigliucci & Kaplan, 2000). Scopul meu este de a descrie un program de cercetare pentru analiza unui tip specific de astfel de constrângeri, unul care poate fi estimat și disecat empiric. Pentru a face acest lucru, trebuie să se extragă informații despre maladaptare din fiecare dintre cele patru perspective de mai sus (Stearns, 1984).
Cauzele maladaptării
Cauzele ultime ale maladaptării sunt aspecte ale sistemelor genetice în relație cu schimbările din medii. Acestea includ procese precum mutația, deriva, consangvinizarea, selecția, pleiotropia, dezechilibrul de legătură, avantajul heterozigoților și fluxul genetic. Majoritatea mutațiilor sunt maladaptative sau neadaptative, deoarece efectele lor sunt independente de semnificația adaptivă, iar trăsăturile organismelor sunt, în mod normal, rezonabil de bine adaptate (Orr, 1998). Maladaptarea poate fi cauzată, de asemenea, de lipsa unei variații genotipice suficiente pentru ca fenotipurile să răspundă la maximum la selecție. Această insuficiență de variație poate fi cauzată de derivă, de consangvinizare, de selecția direcțională din trecut sau de o rată scăzută de mutație. De exemplu, deriva și consangvinizarea îndepărtează populațiile de la vârfurile de adaptare genotipică și, prin urmare, pot duce la o neadaptare fenotipică. Deși ani de zile de experimente de selecție artificială și puternică pe trăsături unice atestă niveluri ridicate de variație menținute pe termen scurt pentru majoritatea trăsăturilor și speciilor, relevanța acestor experimente pentru natură rămâne incertă (Harshman & Hoffmann 2000). Acest lucru se datorează în parte faptului că selecția naturală și cea artificială pot fi adesea profund diferite în ceea ce privește țintele, puterea și consecințele lor. Pleiotropia, prin care genele afectează mai multe trăsături, este considerată un mod aproape universal de acțiune a genelor și poate facilita neadaptarea prin împiedicarea optimizării comune a mai multor trăsături (Barton, 1990). Dezechilibrul de legătură, datorat legăturii, driftului sau selecției, conduce, în mod similar, la limitări mai mult sau mai puțin severe ale efectelor genetice asupra fenotipurilor. Avantajul heterozigoților oferă un al treilea exemplu de proprietăți intrinseci ale sistemelor genetice care provoacă abateri de la adaptarea maximă a populației. În cele din urmă, fluxul genetic între populații adaptate diferit poate duce, de asemenea, la o adaptare defectuoasă, al cărei grad va depinde de ratele de migrație și de intensitatea selecției (Slatkin, 1985).
Metodele genetice cantitative permit estimarea atât a varianțelor genetice aditive, care sondează expresia variației genetice într-un mediu dat, cât și a corelațiilor genetice, care se datorează pleiotropiei și dezechilibrului de legătură. Un nivel scăzut de variație genetică aditivă sau o corelație genetică substanțială poate indica posibilitatea unei inadaptări defectuoase în ceea ce privește trăsăturile implicate (Price & Langen, 1992). Aspecte ale mecanismelor de dezvoltare (alias „constrângeri de dezvoltare”) pot fi reprezentate prin matrici de varianțe și covarianțe genetice (Cheverud, 1984), deși G este întotdeauna specifică mediului și este posibil să nu surprindă elementele esențiale ale schimburilor legate de ciclul de viață sau alte compromisuri (Clark, 1987; Houle, 1991; Partridge & Sibly, 1991). În reprezentarea noastră a evoluției maladaptive cu vârfuri adaptative, mutația deplasează populațiile la vale, iar lipsa de variație le blochează pe o pantă sau le încetinește ascensiunea. Deriva și consangvinizarea conduc în mod normal populațiile la vale. Corelațiile genetice pot accelera mișcarea de urcare sau pot cauza traiectorii curbe (Arnold, 1992), iar fluxul genetic între mai multe vârfuri adaptative locale trage populațiile în jos spre un anumit centru de greutate (a se vedea, de asemenea, Fear & Price, 1998). Cu toate acestea, selecția definește peisajul pe care se deplasează populațiile și, în măsura în care mediile și presiunile selective se schimbă, peisajul nostru devine o mare în care valurile se ridică, se scufundă și se mișcă precum apa într-o baie. Dacă populațiile se află în mod normal pe o creastă sau în apropierea acesteia, mișcările vor tinde să le deplaseze în jos – deteriorarea constantă a mediului lui Fisher (1958), datorată atât cauzelor abiotice, cât și celor biotice. Gradul de neadaptare a populațiilor depinde astfel de ratele de schimbare a suprafețelor selective, în raport cu ratele de schimbare genetică și fenotipică (Kirkpatrick, 1996). Dar cum se poate surprinde empiric această scenă complexă și cum se poate pune în practică un program de cercetare maladaptaționistă?
Metode de identificare și analiză a maladaptării
Programul nostru de cercetare maladaptaționistă are două componente principale: (1) recunoașterea și cuantificarea presupusei maladaptări; și (2) determinarea cauzelor maladaptării. După cum este descris mai jos, maladaptarea putativă poate fi recunoscută folosind informații din filogenetică, procese de dezvoltare, teoria teleonomiei și a optimității și genetică. Abaterile de la adaptare pot fi apoi cuantificate direct cu ajutorul studiilor privind selecția și răspunsul la selecție, sau cuantificate indirect prin intermediul studiilor de optimalitate, fiecare dintre acestea putând furniza informații despre direcțiile și distanțele față de vârfurile de adaptare. În cele din urmă, pentru a demonstra neadaptarea și a exclude ipotezele alternative adaptative, este esențial să se determine cauzele acesteia folosind informații din genetica populațiilor, genetica cantitativă, mecanismele de dezvoltare sau alte abordări.
Metodele din teleonomie și optimalitate, filogenetică, genetică și dezvoltare joacă roluri diferite în analiza neadaptării. Abordările teleonomice și de optimalitate fac de obicei predicții cantitative cu privire la fenotipuri, iar aceste predicții reușesc mai mult sau mai puțin și eșuează mai mult sau mai puțin. Atunci când ne confruntăm cu abateri de la predicțiile de optimalitate, putem fie să ne ținem strâns de paradigma noastră de optimalitate, să inspectăm natura abaterilor și să punem sub semnul întrebării setul nostru de strategii, constrângerile și criteriul de fitness, fie să admitem posibilitatea ca fenotipul nostru să nu fi fost optimizat (Orzack & Sober, 1994). Cu toate acestea, un set de strategii poate fi oricând extins pentru a include fenotipuri anterior „neadaptate”, ceea ce, de fapt, anulează posibilitatea de neadaptare și echivalează selecția naturală cu adaptarea (Rose et al., 1987). Principala utilitate a abordărilor bazate pe teleonomie și optimitate este, în primul rând, faptul că acestea pot genera curbele de compromis care descriu relațiile dintre trăsăturile complex integrate și fitness, ceea ce nicio altă abordare, inclusiv genetica cantitativă, nu poate face (Partridge & Sibly, 1991). În al doilea rând, ciclurile de observație, modelare și experimente pot identifica cauzele și obiectele selecției și semnificația lor adaptativă (de mediu). Abaterile de la predicțiile de optimizare ne pot îndruma apoi către o adaptare defectuoasă. Principala obiecție a multor cercetători față de optimalitate este că această ultimă cale nu este urmată; cauzele bazate pe genetică ale abaterilor de la optimalitate sunt rareori luate în considerare, deoarece spațiul dintre predicție și observație poate fi întotdeauna umplut cu explicații ad-hoc. Aceasta este o nemulțumire valabilă, dar nu viciază succesele extraordinare ale metodelor teleonomiei și ale optimalității.
Abordările filogenetice pentru analiza adaptării oferă o dimensiune temporală vitală pe termen lung a datelor prin analiza convergenței între trăsături și între trăsături și aspecte ale mediului lor, sau, de asemenea, prin analiza traiectoriilor evolutive de-a lungul unor anumite linii genetice. Analizele de convergență (de exemplu, contrastele independente, a se vedea Doughty, 1996) presupun teste macroevolutive pentru relațiile funcționale, iar abaterile puternice de la relațiile așteptate sau invarianța trăsăturilor în anumite clade (Stearns, 1984) pot indica o adaptare defectuoasă. Deducerea traiectoriilor evolutive poate fi utilizată pentru a identifica decalaje temporale aparente între apariția unei presiuni selective și răspunsul evolutiv în trăsături (de exemplu, Crespi & Worobey, 1998; Johnston et al., 1999) (Tabelul 1) (Tabelul 1). Filogenia poate fi, de asemenea, utilizată pentru a deduce schimbările evolutive în aspectele sistemelor genetice care pot produce o adaptare defectuoasă. De exemplu, abordările filogenetice pot ajuta la determinarea dacă și cum se schimbă G pe termen scurt și lung (Shaw et al., 1995). Ele pot ajuta, de asemenea, să determine dacă orice schimbări observate se datorează selecției, driftului sau ambelor, dacă driftul cauzează doar schimbări proporționale în G și în ce măsură evoluția pe termen scurt și lung a speciilor este dirijată de axa principală a variației multitrăsături (Schluter, 1996). Filogenia este astfel utilă în primul rând prin faptul că ne poate îndruma spre maladaptări putative, care sunt apoi disecate folosind alte mijloace.
Datele privind genetica și selecția fenotipică sunt necesare pentru analiza maladaptării în conformitate cu definiția aleasă de noi a termenului. În timp ce abordările teleonomice și de optimalitate ajută la identificarea aspectelor celor mai relevante din punct de vedere selectiv ale trăsăturilor și mediilor (adică a cauzelor și obiectelor selecției) și la caracterizarea direcției și amplorii abaterii de la optimele preconizate, cuantificarea selecției și a răspunsului anticipat sau observat la selecție sunt necesare pentru o perspectivă explicit adaptivă-punctivă asupra evoluției trăsăturilor. Metodele de analiză a traseelor permit analiza comună a cauzelor și obiectelor selecției (Crespi, 1990), iar metodele de regresie multiplă (Lande & Arnold, 1983) și metodele de vizualizare a suprafețelor adaptative (Schluter & Nychka, 1994) pot fi utilizate cel mai eficient odată ce obiectele și cauzele selecției sunt rezonabil de bine înțelese. Analiza cantitativ-genetică a lui G permite apoi inferența traiectoriilor populației pe suprafețele adaptative și evaluarea dacă și cum aspectele arhitecturii genetice împiedică, întârzie sau facilitează apropierea de vârfurile locale (de exemplu, Björklund, 1996), precum și studierea dacă și cum se deplasează vârfurile în timp. Unul dintre cele mai importante rezultate ale acestor analize va fi dacă G în sine poate fi considerat sau nu adaptativ (Thornhill, 1990; Schluter, 1996); a fost modelat de o istorie a selecției corelaționale sau reflectă relații inexorabile, intrinseci între trăsături? În cele din urmă, va trebui să conectăm G cu genele care duc la adaptare (Clark, 1987; Orr & Coyne, 1992). Genele cu efect mai mare pot fi mai susceptibile de a prezenta pleiotropie dezadaptativă și pot fi mai susceptibile de a fi fixate de selecție, cel puțin în timpul etapelor timpurii de apropiere de un optim (Orr, 1998).
Deși metodele cantitative-genetice sunt extrem de puternice pentru inferența microevolutivă, G reflectă doar mai mult sau mai puțin indirect mecanismele de dezvoltare care se traduc între genotipuri și fenotipuri (Houle, 1991). Analiza empirică și modelarea proceselor de dezvoltare pot identifica o potențială neadaptare prin demonstrarea faptului că aspectele ontogenezei care sunt recalcitrante la modificarea prin selecție conduc la fenotipuri neadaptate (de exemplu, Slatkin, 1987). Înțelegerea mecanismelor de dezvoltare ale maladaptării este importantă deoarece permite excluderea explicațiilor alternative ale maladaptării aparente observate, cum ar fi eșecul de a identifica trăsătura corectă sau contextul selectiv. De exemplu, mai multe neamuri de vertebrate au câștigat și au pierdut degete în concordanță cu evoluția dimensiunilor corporale mai mari și mai mici (Alberch & Gale, 1985; Alberch, 1985). Se datorează acest model incapacității intrinseci a sistemelor de dezvoltare de a produce un anumit număr de degete dintr-o anumită cantitate de țesut al mugurelui de membru (adică o lipsă de variație adecvată), sau ar putea ca mai puține degete să fie adaptive într-un mod necunoscut pentru speciile mai mici? „Transferul” caracteristicilor sexuale secundare de la masculi la femele (Lande, 1987; Muma & Weatherhead, 1989) este rezultatul unor efecte hormonale foarte conservate asupra dezvoltării, sau ar putea fi selectate astfel de trăsături la femele? Unele aspecte ale alometriei par a fi modificabile prin selecție pe termen scurt, dar altele nu (Wilkinson, 1993; Emlen, 1996). Analiza mecanismelor de dezvoltare ar trebui să ne permită să evaluăm dacă aceste din urmă trăsături sunt în mod intrinsec rezistente la schimbare; alternativ, este posibil ca selecția să nu acționeze deloc asupra lor.
Utilizând concepția noastră despre neadaptare, putem genera o listă de cazuri de trăsături presupuse a fi neadaptate (Tabelul 1), care au fost supuse analizei prin diferite dintre cele patru abordări descrise mai sus. Lista este scurtă și o proporție surprinzătoare de studii au fost publicate în reviste de top. Unele studii au pus laolaltă două dintre abordări (de exemplu, Alberch & Gale, 1985), dar niciunul nu a folosit trei sau patru, poate din cauza independenței cercetătorilor care folosesc perspective și instrumente genetice, de dezvoltare, de optimizare sau filogenetice (Lewontin, 1979). O combinație a tuturor abordărilor permite conectarea microevoluției cu macroevoluția, în contextul arhitecturii genetice a unei trăsături și al semnificației funcționale, sau al lipsei acesteia. În timp ce analiza adaptării beneficiază de integrarea mai multor discipline, studiul maladaptării o cere. Un astfel de program de cercetare este o provocare, dar fără el nu vom înțelege niciodată pe deplin cauzele variației fenotipice.
.