Membrii cladei de gasteropode Neomphalina sunt endemici pentru mediile reducătoare din adâncurile mării, trăind în principal pe hornuri hidrotermale (toate Peltospiridae), dar cu unele specii pe depozite naturale de lemn scufundat . Cadrul anatomic cuprinzător prezentat în studiul de față ne permite să luăm în considerare atât dovezile privind afinitatea filogenetică a Chrysomallonului, cât și natura caracterelor sale anatomice particulare.
Datorită unicității anatomiei Chrysomallonului, bănuim că această condiție extrem de autopomorfă este rezultatul numeroaselor adaptări asociate cu viața în fluxul acid din fântânile hidrotermale. Anatomia altor câteva genuri din Neomphalina a fost descrisă în detaliu fie prin disecție (de exemplu, ), fie prin reconstrucție tomografică . Diversitatea taxonilor cu o anatomie bine caracterizată cuprinde Chrysomallon și membri ai tuturor celor trei familii recunoscute în prezent în Neomphalina: în Peltospiridae în principal Rhynchopelta, Peltospira (; include, de asemenea, o scurtă prezentare generală a Nodopelta, Echinopelta și Hirtopelta), precum și Pachydermia ; în Neomphalidae Neomphalus și Symmetromphalus ; în Melanodrymiidae Melanodrymia , Leptogyra și Leptogyropsis (, cu mențiuni despre Xyleptogyra). Studiul de față este primul care include ambele abordări pentru a cuprinde o descriere cuprinzătoare de-a lungul întregii ontogenii postdecembriste.
Anatomia grosieră a Chrysomallonului se conformează, în general, planului neomfalinic . Warén et al. (: fig. S2C) au arătat bursicule senzoriale pe vârful filamentelor branhiale, despre care se știe că sunt prezente la majoritatea vetigastropodelor și prezintă unele neomfaline , deși majoritatea taxonilor nu le au (de exemplu, Pachyermia laevis ; Lirapex ). Lipsa organelor copulatorii specializate la Chrysomallon este conformă cu Peltospiridae; membrii familiei Neomphalidae au tentaculul cefalic stâng modificat ca un penis, iar melanodrymiidele au diverse modificări cefalice speciale de copulație . Cu toate acestea, ca membru al Peltospiridae, Chrysomallon este singurul taxon din această familie cunoscut până acum ca fiind hermafrodit simultan.
Anatomie comparativă
Sistemul circulator al lui Chrysomallon este considerabil mărit în comparație cu alte gasteropode, așa cum a fost menționat pe scurt de Warén et al. La disecție, sinusurile sanguine și bulgării de material hemocoelular sunt o caracteristică proeminentă în întreaga cavitate a corpului. Nu a putut fi găsit un hemocel cefalopedal căptușit cu o plasă de lacune raportată de Warén et al., dar sinusurile sanguine sunt mari și aparent mobile, deoarece diferă ca poziție de la un individ la altul. Ctenidiul bipectinat se întinde mult în spatele inimii în vârtejurile superioare ale cochiliei, care este mult mai mare în comparație cu Peltospira cu o formă similară a cochiliei și forma generală, precum și cu alte peltospiride sau melanodrimiide . Cu toate acestea, dimensiunile sale proporționale sunt similare cu cele ale lui Hirtopelta, care are cele mai mari branhii dintre genurile de peltospiride studiate anatomic până în prezent . O branhie mărită poate fi asociată cu hrănirea prin filtrare (așa cum s-a demonstrat în cazul genurilor de neomphalide Neomphalus și Symmetromphalus ), cu bacterii simbiotice pe branhie (cum ar fi endosimbionții din Hirtopelta tufari Beck, 2002 sau Alviniconcha spp. provannids ), și/sau cu o cerere respiratorie ridicată. Nu există endosimbionți în branhiile lui Chrysomallon .
Din moment ce Chrysomallon squamiferum găzduiește endosimbionți în glanda esofagiană, nu are simbioți în sau pe branhii , și probabil nu se hrănește prin filtrare, cel mai probabil motivul pentru mărirea branhiilor este satisfacerea nevoilor respiratorii crescute. Nakagawa et al. au arătat, prin secvențierea întregului genom, că endosimbionții din C. squamiferum sunt gammaproteobacterii tioautotrofe cu un set complet de gene necesare pentru respirația aerobă și, probabil, capabile să treacă de la o respirație aerobă mai eficientă la o respirație anaerobă mai puțin eficientă, în funcție de disponibilitatea oxigenului. Gazda are, de asemenea, nevoie de oxigen pentru a supraviețui, iar mărirea branhiilor este, de asemenea, susceptibilă să faciliteze extragerea oxigenului din condițiile de deficit de oxigen tipice ecosistemelor de ventilație hidrotermală . Fiind un melc încolăcit, Chrysomallon este probabil incapabil să mărească suprafața respiratorie prin mărirea suprafeței mantalei, așa cum se observă la multe gasteropode cu formă de lapiez .
Cea mai excepțională parte a sistemului circulator este inima monotocardiană extrem de mare, care are un ventricul deosebit de bine dezvoltat, cu pereți musculari foarte groși, întăriți de fascicule musculare care traversează lumenul. Un ventricul cu perete muscular gros este cunoscut la Peltospiridae de la Rynchopelta concentrica , dar dimensiunea proporțională a inimii este mai mare la Chrysomallon. La neomphalide, inima nu are o musculatură pronunțată (Neomphalus, ). Spre deosebire de Pachydermia laevis, unde urechea este mai mare decât ventriculul , ventriculul este chiar mai mare decât urechea la Chrysomallon squamiferum. Vasele mari de sânge dorsale și ventrale față de ctenidium, împreună cu numeroasele sinusuri mari de sânge de sub branhii și din cavitatea mantalei și faptul că glanda esofagiană este puternic vascularizată, indică faptul că inima gigantică servește în primul rând ctenidiumului și glandei esofagiene (remarcat pe scurt și de Warén et al. ).
Inima este neobișnuit de mare pentru un peltospirid (comparați cu ) sau, într-adevăr, cu orice alt animal, proporțional. Inima Chrysomallonului este estimată la 4 % din volumul corpului; prin contrast, inima unui om sănătos este în medie în jur de 1,3 % din volumul corpului (volumul total mediu al inimii la oamenii adulți 778 ml, preluat din ; volumul mediu al corpului uman 61,05 L, media pentru ambele sexe ). Interpretăm că inima, și în special ventriculul muscular, are rolul de a crea o aspirație care să atragă sângele prin branhii și astfel să pompeze haeomocoelul către restul sistemului circulator.
O glandă sau o pungă esofagiană este o caracteristică comună în așa-numitele clade de gasteropode bazale, inclusiv Patelloidea, Vetigastropoda, Cocculiniformia, Neritimorpha și Neomphalina , dar amploarea extinderii observate la Chrysomallon este cu câteva ordine de mărime mai mare decât orice altă anatomie de gasteropode descrisă până în prezent . La alte peltospiride, porțiunea posterioară a esofagului formează o pereche de pungi sau jgheaburi medioesofagiene oarbe care se extind doar până la capătul anterior al piciorului (Rynchopelta, Peltospira, Nodopelta, Echinopelta, : fig. 12; Pachydermia ; de asemenea, Melanodrymia ). Glanda esofagiană de la Chrysomallon formează un singur sac orb voluminos care se extinde mult mai mult în partea posterioară, pentru a ajunge la inimă. Se știe cu certitudine că glanda esofagiană găzduiește o singură tulpină de bacterii endosimbiotice thioautotrofe. Nu există alte rapoarte despre glande esofagiene care să fie puternic vascularizate și care să conțină sinusuri sanguine, așa cum se observă la Chrysomallon. Două familii de gasteropode formate din lapiezuri, Bathyphytophilidae și Lepetellidae, ai căror membri trăiesc în medii chimiosintetice, sunt, de asemenea, cunoscute ca având pungi esofagiene mărite, dar nu în aceeași măsură ca Chrysomallon . Se știe că ambele adăpostesc bacterii endosimbiotice, în cazul bathyphytophilidelor, cel mai probabil și în glandele esofagiene, dar în cazul lepetellidelor, endosimbionții sunt răspândiți în hemocoel . Preponderența glandei esofagiene foarte mărite, care adăpostește bacterii endosimbiotice, este în contrast cu restul sistemului digestiv, care este relativ mic, ceea ce sugerează că endosimbionții sunt principala sursă de nutrienți. Deducem, de asemenea, că funcția sistemului circulator mărit și volumul extrem de mare de sânge este relevantă pentru metabolismul endosimbionților bacterieni.
Majoritatea moluștelor holobionte de gură de aerisire, cum ar fi Calyptogena, Alviniconcha și Ifremeria, găzduiesc endosimbionții în branhii, unde bacteriile pot intra ușor în contact cu lichidul de gură de aerisire prin circulația în cavitatea mantalei. La scoicile Calyptogena, de exemplu, bacteriocitele care conțin endosimbionții sunt situate pe suprafața filamentelor branhiale și au un capăt absorbant expus la cavitatea mantalei. În cavitatea mantalei circulă un lichid de aerisire care conține hidrogen sulfurat, iar endosimbionții absorb pur și simplu sulfura din acest lichid . La Chrysomallon, însă, endosimbionții sunt adăpostiți în glanda esofagiană, unde sunt izolați de lichidul de ventilație. Astfel, este probabil ca gazda să joace un rol major în aprovizionarea endosimbionților cu substanțele chimice necesare, ceea ce duce la creșterea nevoilor respiratorii, similar scenariului din trofosomul Riftia pachyptila. Pentru a aproviziona endosimbionții cu sulfuri, R. pachyptila absoarbe sulfuri din lichidul de aerisire prin penajul său și are un situs de legare specific pentru hidrogenul sulfurat pe molecula de hemoglobină din sânge care transportă sulfurile către trofosom; un astfel de situs de legare specific pentru sulfuri lipsește din hemoglobina de la Calyptogena . Același lucru se poate întâmpla și în cazul Chrysomallon și este posibil ca un sistem cardiovascular elaborat, cu o inimă puternică, să contribuie la circulația unei cantități suficiente de oxigen sau hidrogen sulfurat prin fluxul sanguin, pentru nevoile gazdei (oxigen) și ale bacteriilor simbiotice (oxigen și sulfură). Investigarea detaliată a hemocoelului lui C. squamiferum va dezvălui informații suplimentare cu privire la purtătorii săi de oxigen și dacă are pigmenți respiratori care se leagă de sulfuri sau un mijloc alternativ de transport al sulfurilor.
Stomacul lui Chrysomallon are o formă similară cu cea a altor neomfaline, inclusiv cu tuburile pe care le-am observat la specimenul juvenil și care leagă stomacul direct de glanda digestivă (: fig. 6). Cu toate acestea, intestinul este redus și are doar o singură buclă, spre deosebire de peltospiridele pășcătoare , cel mai probabil din cauza dependenței sale nutriționale de bacteriile endosimbiotice. Hirtopelta are, de asemenea, un intestin redus și îngust , dar membrii acestui gen adăpostesc endosimbionți pe filamentele branhiale mărite , iar reducerea intestinului este probabil să fie, de asemenea, un rezultat al convergenței datorate dependenței de endosimbionți pentru nutriție. La neomphalidele care se hrănesc prin filtrare, intestinul este, de asemenea, destul de scurt (Neomphalus și Symmetromphalus); branhiile acestora sunt, de asemenea, mărite, dar nu se știe dacă găzduiesc simbioți pe filamentele branhiale. Melanodrimiidele sunt detritivore și au intestine mai lungi ca peltospiridele care pasc . Există o tendință generală care asociază intestinele scurte și simple cu dependența de endosimbioză mai degrabă decât de nutriția externă prin pășunat.
Contenutul intestinelor de la specimenele de C. squamiferum nu a inclus particule anorganice grosiere, cum ar fi cele care se găsesc în mod obișnuit ingerate împreună cu hrana de către peltospiridele care se hrănesc prin pășunat sau prin depunere, cum ar fi Rhynchopelta concentrica . Warén et al. au raportat sulfuri fin granulare din intestinul lui C. squamiferum și au sugerat că acestea provin probabil din endosimbionți; noi am confirmat, de asemenea, aceste sulfuri. Natura materială a materialului calcaros predominant din regiunea posterioară a intestinului este încă neclară. Conținutul calcaros al intestinului poate reprezenta endosimbionți ingerați sau o altă sursă de hrană (cum ar fi hrănirea prin filtrare), în prezent nu este clar dacă această specie are alte mecanisme de hrănire.
Radula de la C. squamiferum este proporțional mult mai mare la juvenili în comparație cu adulții. Animalele ar putea să se hrănească prin pășunat în perioada juvenilă; există, de asemenea, o schimbare putativă a dietei raportată la Neomphalus, unde puii se hrănesc prin pășunat și trec la hrănirea exclusivă prin filtrare mai târziu în viață . Cu toate acestea, materialul din intestinul puietului de C. squamiferum secționat în serie conținea un material similar cu cel din intestinele adulților, intestinul anterior al puietului era, de asemenea, gol, iar glanda esofagiană era proporțional la fel de mare la puiet ca la adulți. Acest lucru sugerează că C. squamiferum se bazează probabil pe endosimbionți pentru nutriție de-a lungul întregii sale vieți post-larvare. Endosimbionții sunt remarcabil de asemănători în genomul lor, cu doar două schimbări sinonime în 19 gene și 13810 poziții de codon, la 32 de indivizi gazdă . Nakagawa et al. au sugerat că acesta este rezultatul unei selecții riguroase a endosimbionților transferați orizontal de către gazdă.
Nici o altă neomfalină nu este cunoscută ca având endosimbionți găzduiți în glanda esofagiană, deși se știe că Hirtopelta tufari găzduiește endosimbionți în ctenidium (Beck, 2002) într-o asociere similară cu cea găsită la speciile de gasteropode provannide din Alviniconcha și Ifremeria . Un alt peltospirid nedescris de la gurile de aerisire din Antarctica de la East Scotia Ridge, cu dimensiuni corporale similare cu cele ale lui C. squamiferum („Peltospiroid n. sp. ESR”, ), s-a demonstrat, prin analize ale izotopilor stabili, că este posibil să depindă de endosimbionți pentru nutriție .
Unicul nefridiu din C. squamiferum este deplasat spre dreapta corpului, similar structurii observate la Hirtopelta (: fig. 15). Acest lucru poate fi atribuit branhiilor mărite care ocupă întreaga parte stângă a cavității mantalei, observate la ambii taxoni. Partea stângă a corpului la C. squamiferum are numeroase sinusuri sanguine voluminoase care ocupă tot spațiul disponibil.
Dispoziția sistemului nervos la C. squamiferum este redusă în complexitate și mărită în dimensiune în comparație cu alți taxoni neomfalini. Umflăturile laterale ale inelului nervos esofagian, care emit nervii tentaculari, pot reprezenta o regiune omologă ganglionilor cerebrali de la alte gasteropode; cu toate acestea, plasarea lor înainte în raport cu originea corzilor nervoși laterali confundă omologia pozițională. Ganglionii cerebrali emit corzile nervoase laterale la tetraneul moluștelor, dar la C. squamiferum există o joncțiune mare cu mai multe căi la marginea posterioară a inelului nervos esofagian, care pare să reprezinte o fuziune a ganglionilor tipici moluștelor. Natura medulară a principalelor cordoane nervoase și comisura anterioară mărită (care încorporează umflăturile laterale „cerebrale”) amintesc de sistemul nervos al Polyplacophora .
Statolitul unic din perechea de statochisturi este aceeași condiție ca în toate celelalte cazuri raportate la Neomphalina . Există un nerv distinct care se extinde până la mantaua anterioară, echivalent din punct de vedere pozițional cu nervul care se extinde înainte din ganglionul osphradial în special la Leptogyra . „Osfradiul” a fost descris ca fiind situat pe mușchiul cochiliei la Rhychopelta , dar pe tulpina branhială la Pachydermia și la Chrysomallon. Acest nivel de variabilitate este tipic în rândul moluștelor, iar funcția (dacă există) a acestor structuri este în întregime speculativă .
Condiția de hermafrodit simultan la C. squamiferum este până în prezent unică printre Peltospiridae și paralelă doar printre Neomphalina de către Leptogyra în Melanodrymiidae (cunoscută definitiv pentru L. constricta Marshall, 1988 și L. patula Marshall, 1988; ). Observațiile timpurii care sugerează existența unor masculi și femele separate la C. squamiferum au fost probabil rezultatul unei variații în dezvoltarea relativă a celor două gonade la diferiți indivizi. La momentul primei descoperiri și raportări a lui C. squamiferum, toate neomfalinele cunoscute (adică excluzând atunci Leptogyra) aveau sexe separate.
Chrysomallon squamiferum nu are, de asemenea, niciun organ copulator specializat pe cap, ceea ce este în concordanță cu alte peltospiride . La Melanodrymiidae, hermafrodiții Leptogyra au un penis și un penis accesoriu care se extind de la baza tentaculului cefalic stâng. Toate celelalte trei genuri de melanodrimiide au sexe separate, iar masculii au organe copulatorii. Toate cele patru genuri din familia Neomphalidae despre care există informații disponibile au sexe separate, iar tentaculul cefalic stâng al masculilor este modificat în penis (de asemenea, Retiskenea, dar plasarea familială a acestui gen este incertă).
Ambele gonade la Leptogyra împart un singur gonoduct cu ovarul poziționat anterior testiculului, iar specia poate fi protandrică ; prin contrast, gonadele la C. squamiferum sunt clar prezente simultan în stivuire verticală și două gonoducte par să fuzioneze într-o singură deschidere genitală. Am observat structura raportată anterior ca fiind un „organ producător de spermatofori” ; cu toate acestea, observăm că este similară ca poziție și structură cu receptaculul seminal ilustrat la Leptogyra . Anterior, spermatoforii din Neomphalina erau cunoscuți de la alți taxoni din Peltospiridae (Pachydermia laevis; ) și, de asemenea, de la Melanodrymiidae (Melanodrymia; ), dar nu și de la Neomphalidae.
Procesul de selecție care a dus la evoluția convergentă a formei de lapiez din strămoși înfășurați în spirală a avut loc în mod repetat printre Gastropoda . Trecerea de la forma spiralată la forma de lapiez are impact asupra poziției sistemelor de organe, în special asupra poziției relative a gonadelor și a glandei digestive . La gasteropode, gonada poate fi situată fie la extremitatea posterioară, în apropierea apexului cochiliei (norma pentru speciile cu cochilie spiralată), fie într-o dispunere opusă, cu glandele digestive la apex și gonadele anterioare acestuia (norma pentru lapiezuri) . La C. squamiferum, glanda digestivă ocupă apexul, iar gonadele sunt deplasate anterior, iar acest lucru a fost atribuit anterior unei schimbări morfologice către forma de lapie . În rândul altor Peltospiridae, gonada anterioară este observată la Peltospira și Chrysomallon încolăcite, precum și la speciile cu formă de lapie (de exemplu, Rhynchopelta, Echinopelta ); dar unele, cum ar fi Hirtopelta, au o dispunere opusă (: fig. 15). Neomphalina ca și cladă este extrem de variabilă în ceea ce privește formele de cochilie (: fig. 7.6). Prin urmare, o altă interpretare posibilă este aceea că Chrysomallon ar putea fi o derivare secundară încolăcită de la un strămoș recent cu formă de lapie. Poziția gonadelor nu este, din păcate, se pare că nu este deosebit de informativă pentru inferența filogenetică.
Invertebratele de vâltoare prezintă o gamă largă de trăsături de reproducere, dar tind să aibă o capacitate mare de dispersie asociată cu o creștere rapidă și o reproducere continuă . Câmpurile individuale de ventile hidrotermale sunt, în general, efemere și disparate în distribuție, iar speciile de nevertebrate endemice de ventile trebuie să mențină o metapopulație viabilă în mai multe câmpuri de ventile pentru a persista și prospera . Caracterul neuniform al multor habitate de adâncime înseamnă, de asemenea, că șansele ca larvele să colonizeze cu succes un habitat adecvat pot fi scăzute. Deplasarea gonadelor din vârful cochiliei încolăcite în vârtelnița corpului oferă un volum mai mare de spațiu pentru dezvoltarea gonadelor; acest lucru poate avea avantaje pentru C. squamiferum în ceea ce privește creșterea fecundității și, la rândul său, creșterea șanselor ca larvele sale să ajungă într-un alt câmp de ventilație. O deducție suplimentară a indicelui gonadelor și a calității reproducerii și a fecundității ar putea fi determinată anatomic , deși nu am încercat acest lucru în cadrul prezentului studiu. Se presupune că Chrysomallon squamiferum are larve lecitotrofe cu un stadiu de dispersie planctonică, la fel ca și alte neomfaline , dar alte aspecte legate de dispersia larvelor, comportament, supraviețuire și metamorfoză sunt, până în prezent, în mare măsură greu de rezolvat în ecosistemele de adâncime din cauza inaccesibilității organismelor vii.
Semnificație adaptivă
Acest studiu ilustrează modul în care percepția unui organism poate fi îmbunătățită și schimbată în mod fundamental prin înțelegerea anatomiei sale interne. Metazoarele din mediile de ventilație hidrotermală depind de adaptări morfologice și fiziologice pentru a rezolva nevoile energetice într-un lanț alimentar bazat pe chemoautotrofie . În acest caz, speculăm că strategia derivată de adăpostire a microbilor endosimbiotici într-o glandă esofagiană foarte mărită, a fost catalizatorul inovațiilor anatomice care servesc în primul rând pentru a îmbunătăți fitness-ul bacteriilor, dincolo de nevoile gazdei metazoare.
Chrysomallon squamiferum trăiește adiacent la fluidele de ventilație acide și reducătoare provenite de la fumători negri sau de la ventilația difuză, care conțin substanțele chimice și substraturile necesare bacteriilor chemoautotrofe . Chrysomallon squamiferum diferă în mod distinct de alte gasteropode de adâncime, chiar și de neomfaline strâns înrudite. Armătura externă unică de sclerite dermice dure, care sunt adesea biomineralizate cu sulfură de fier , poate contribui la protejarea gasteropodului de lichidul de ventilație, astfel încât bacteriile sale să poată trăi aproape de sursa de donatori de electroni pentru chemosinteză. Alternativ, scleritele pot rezulta din depunerea deșeurilor toxice de sulfură de la endosimbionți și, prin urmare, reprezintă o soluție nouă pentru detoxifiere.
Sistemul digestiv al Chrysomallonului este simplu și redus, deoarece nutriția este asigurată în principal de endosimbionți și poate procesa deșeuri solide ingerate poate accidental. Sistemul circulator are un volum imens de sânge și un ventricul muscular care extrage sânge din branhiile elaborate pentru a alimenta bacteriile. Odată cu înglobarea suplimentară semnificativă a sistemului circulator sub forma unor sinusuri fine de sânge în glanda esofagiană, presiunea sanguină scade probabil până aproape de zero. Prin urmare, este posibil ca uriașa „inimă de dragon” să fie necesară pentru a menține circulația hemocoelulară în tot corpul și, în special, în vasele fine de sânge care deservesc glanda esofagiană, unde sunt adăpostiți endosimbionții. Acest gasteropod nu are creier, uriașa masă neuronală fuzionată este direct adiacentă și trece prin glanda esofagiană în care sunt adăpostite bacteriile. Sistemul reproducător este deplasat anterior, ceea ce poate permite o mai mare fecunditate. În concluzie, acest animal dramatic „asemănător unui dragon” a devenit un vas de transport pentru supraviețuirea și propagarea endosimbionților săi bacterieni.