I membri del clade gasteropode Neomphalina sono endemici in ambienti di riduzione nel mare profondo, principalmente vivono su bocche idrotermali (tutti Peltospiridae), ma con alcune specie su depositi naturali di legno affondato . Il quadro anatomico completo presentato nel presente studio ci permette di considerare sia le prove per l’affinità filogenetica di Chrysomallon sia la natura dei suoi particolari caratteri anatomici.
Visto l’unicità dell’anatomia di Chrysomallon sospettiamo che questa condizione altamente autapomorfica sia il risultato di numerosi adattamenti associati alla vita nel flusso acido delle bocche idrotermali. L’anatomia di diversi altri generi in Neomphalina è stata descritta in dettaglio attraverso la dissezione (ad esempio, ) o la ricostruzione tomografica. La diversità dei taxa con anatomia ben caratterizzata comprende Chrysomallon e membri di tutte e tre le famiglie attualmente riconosciute in Neomphalina: in Peltospiridae principalmente Rhynchopelta, Peltospira (; include anche una breve panoramica di Nodopelta, Echinopelta, e Hirtopelta), così come Pachydermia ; in Neomphalidae Neomphalus e Symmetromphalus ; in Melanodrymiidae Melanodrymia , Leptogyra, e Leptogyropsis (, con citazioni di Xyleptogyra). Il presente studio è il primo ad includere entrambi questi approcci per comprendere una descrizione completa in tutta l’ontogenesi post-settlement.
L’anatomia lorda di Chrysomallon è generalmente conforme al piano neomphaline . Warén et al. (: fig. S2C) hanno mostrato borsette sensoriali sulla punta dei filamenti branchiali che sono noti per essere presenti nella maggior parte dei vetigastropodi e presentare alcuni neomphalines , anche se la maggior parte dei taxa manca loro (ad esempio, Pachyermia laevis ; Lirapex ). La mancanza di organi copulatori specializzati in Chrysomallon è conforme a Peltospiridae; i membri della famiglia Neomphalidae hanno il tentacolo cefalico sinistro modificato come un pene e i melanodrymiids hanno varie modifiche copulative cefaliche speciali . Tuttavia, come membro dei Peltospiridae, Chrysomallon è l’unico taxon di quella famiglia finora noto per essere un ermafrodita simultaneo.
Anatomia comparativa
Il sistema circolatorio di Chrysomallon è notevolmente ingrandito rispetto ad altri gasteropodi, come è stato brevemente menzionato da Warén et al. Alla dissezione, i seni sanguigni e i grumi di materiale emocoelastico sono una caratteristica prominente in tutta la cavità del corpo. Non è stato possibile trovare un emocorpo cefalopedico rivestito da una rete di lacune, come riportato da Warén et al. ma i seni sanguigni sono grandi e apparentemente mobili, dato che differiscono nella posizione tra gli individui. Il ctenidio bipettinato si estende molto dietro il cuore nei vortici superiori della conchiglia, che è molto più grande rispetto a Peltospira con una conchiglia simile e una forma generale così come altri peltospiridi o melanodrymiidi. E ‘simile, tuttavia, in dimensioni proporzionali a Hirtopelta che ha la più grande branchia tra i generi peltospirid indagati anatomicamente finora. Una branchia allargata può essere associata al filtraggio (come è dimostrato per i generi neomphalid Neomphalus e Symmetromphalus ), batteri simbiotici sulla branchia (come gli endosimbionti in Hirtopelta tufari Beck, 2002 o Alviniconcha spp. provannids ), e / o alta domanda respiratoria. Non ci sono endosimbionti nella branchia di Chrysomallon.
Dato che Chrysomallon squamiferum ospita endosimbionti nella ghiandola esofagea, non ha simbionti nella o sulla branchia, e probabilmente non si nutre di filtri, la ragione più probabile per l’allargamento della branchia è per soddisfare esigenze respiratorie elevate. Nakagawa et al. hanno dimostrato attraverso il sequenziamento dell’intero genoma che gli endosimbionti di C. squamiferum sono gammaproteobatteri tioautotrofi con una serie completa di geni necessari per la respirazione aerobica, e probabilmente in grado di passare dalla respirazione aerobica più efficiente alla respirazione anaerobica meno efficiente a seconda della disponibilità di ossigeno. L’ospite richiede anche l’ossigeno per la sopravvivenza, e l’allargamento della branchia è anche probabile che faciliti l’estrazione dell’ossigeno dalle condizioni di basso ossigeno tipiche degli ecosistemi delle bocche idrotermali. Essendo una lumaca arrotolata Chrysomallon è probabilmente incapace di aumentare la superficie respiratoria aumentando la superficie del mantello, come visto in molti gasteropodi a forma di patella.
La parte più eccezionale del sistema circolatorio è il cuore monotocardiano estremamente grande, che ha un ventricolo particolarmente ben sviluppato con pareti muscolari molto spesse rinforzate da fasci muscolari che attraversano il lume. Un ventricolo con parete muscolare spessa è noto nei Peltospiridae da Rynchopelta concentrica , ma la dimensione proporzionale del cuore è maggiore in Chrysomallon. Nei neomalidi il cuore non è marcatamente muscolare (Neomphalus, ). A differenza di Pachydermia laevis dove il padiglione è più grande del ventricolo, il ventricolo è ancora più grande del padiglione in Chrysomallon squamiferum. Grandi vasi sanguigni dorsali e ventrali allo ctenidio, insieme a numerosi grandi seni sanguigni sotto la branchia e nella cavità del mantello e il fatto che la ghiandola esofagea sia altamente vascolarizzata, indicano che il cuore gigante serve principalmente lo ctenidio e la ghiandola esofagea (anche brevemente notato da Warén et al. ).
Il cuore è insolitamente grande per un peltospiroide (confrontare con ) o qualsiasi animale in proporzione. Il cuore del Chrysomallon è stimato al 4 % del volume corporeo; al contrario, il cuore di un uomo sano è in media circa l’1,3 % del volume corporeo (volume cardiaco totale medio degli esseri umani adulti 778 ml, tratto da ; volume corporeo umano medio 61,05 L, media di entrambi i sessi ). Noi interpretiamo che il cuore, e in particolare il ventricolo muscolare, funzioni per creare l’aspirazione che attira il sangue attraverso la branchia e quindi pompare l’eomocoele al resto del sistema circolatorio.
Una ghiandola esofagea o sacca è una caratteristica comune nei cosiddetti cladi di gasteropodi basali, tra cui Patelloidea, Vetigastropoda, Cocculiniformia, Neritimorpha e Neomphalina , ma l’estensione dell’ingrandimento visto in Chrysomallon è ordini di grandezza maggiore di qualsiasi altra anatomia gasteropode descritta fino ad oggi. In altri peltospiridi, la porzione posteriore dell’esofago forma un paio di sacche medio-esofagee cieche o grondaie che si estendono solo all’estremità anteriore del piede (Rynchopelta, Peltospira, Nodopelta, Echinopelta, : fig. 12; Pachydermia ; anche Melanodrymia ). La ghiandola esofagea di Chrysomallon forma un unico voluminoso sacco cieco che si estende molto più indietro, fino a raggiungere il cuore. La ghiandola esofagea è nota definitivamente per ospitare un singolo ceppo di batteri endosimbiotici tioautotrofi. Non ci sono altri rapporti di ghiandole esofagee che sono altamente vascolarizzati e contenenti seni di sangue come visto in Chrysomallon. Due famiglie di gasteropodi formati da patelle, Bathyphytophilidae e Lepetellidae, con membri che abitano ambienti chemosintetici sono anche noti per avere sacche esofagee allargate, tuttavia, anche se non nella misura di Chrysomallon. Entrambi sono noti per ospitare batteri endosimbiotici, nel caso di bathyphytophilids molto probabilmente anche nelle ghiandole esofagee, ma nei lepetellids gli endosimbionti sono diffusi nell’emocoel. La dominanza della ghiandola esofagea molto allargata che ospita batteri endosimbiotici è in contrasto con il resto del sistema digestivo che è relativamente piccolo, suggerendo che gli endosimbionti sono la fonte di nutrimento chiave. Deduciamo inoltre che la funzione del sistema circolatorio allargato e il volume di sangue estremamente elevato è rilevante per il metabolismo degli endosimbionti batterici.
La maggior parte dei molluschi olobionti come Calyptogena, Alviniconcha e Ifremeria ospitano gli endosimbionti nelle branchie dove i batteri possono facilmente contattare il fluido di ventilazione attraverso la circolazione nella cavità del mantello. Nelle vongole Calyptogena, per esempio, i batteriociti che contengono gli endosimbionti sono situati sulla superficie dei filamenti branchiali e hanno un’estremità assorbente esposta alla cavità del mantello. Il fluido di ventilazione contenente idrogeno solforato circola nella cavità del mantello e gli endosimbionti assorbono semplicemente il solfuro da questo fluido. Nel Chrysomallon, tuttavia, gli endosimbionti sono alloggiati nella ghiandola esofagea dove sono isolati dal fluido di ventilazione. È quindi probabile che l’ospite svolga un ruolo importante nel fornire agli endosimbionti le sostanze chimiche necessarie che portano ad un aumento delle esigenze respiratorie, simile allo scenario del trofosoma di Riftia pachyptila. Per rifornire gli endosimbionti di solfuri, R. pachyptila prende i solfuri dal fluido di ventilazione attraverso il suo pennacchio e ha un sito di legame specifico per il solfuro di idrogeno sulla molecola di emoglobina nel sangue che trasporta i solfuri al trofosoma; tale sito di legame specifico per il solfuro è assente nell’emoglobina di Calyptogena. Lo stesso può accadere con Chrysomallon e un sistema cardiovascolare elaborato con un cuore potente è probabile che aiuti a far circolare ossigeno o idrogeno solforato sufficiente attraverso il flusso sanguigno, per le esigenze dell’ospite (ossigeno) e dei suoi batteri simbionti (ossigeno e solfuro). Un’indagine dettagliata dell’emocromo di C. squamiferum rivelerà ulteriori informazioni sui suoi trasportatori di ossigeno e se ha pigmenti respiratori che si legano ai solfuri o un mezzo alternativo di trasporto del solfuro.
Lo stomaco di Chrysomallon è simile nella forma ad altri neomalini compresi i tubi che abbiamo osservato nell’esemplare giovane che collegano lo stomaco direttamente alla ghiandola digestiva (: fig. 6). L’intestino, tuttavia, è ridotto e ha solo una singola ansa, a differenza dei peltospiridi radenti, molto probabilmente a causa della sua dipendenza nutrizionale da batteri endosimbiotici. Hirtopelta ha anche un intestino ridotto e stretto, ma i membri di quel genere ospitano endosimbionti sui loro filamenti branchiali allargati, e la riduzione intestinale è probabile che sia anche un risultato di convergenza a causa della dipendenza da endosimbionti per la nutrizione. Nei neomalidi filtratori l’intestino è anche piuttosto corto (Neomphalus e Symmetromphalus); anche le branchie di questi sono allargate, ma non si sa se ospitano simbionti sui filamenti branchiali. I melanodrimiidi sono detritivori e hanno intestini più lunghi come i peltospiridi che brucano. C’è una tendenza generale che associa l’intestino corto e semplice alla dipendenza dall’endosimbiosi piuttosto che dalla nutrizione esterna attraverso il pascolo.
Il contenuto dell’intestino degli esemplari di C. squamiferum non include particelle inorganiche grossolane come quelle comunemente trovate ingerite insieme al cibo dai peltospiridi che pascolano o che si nutrono di depositi come Rhynchopelta concentrica. Warén et al. hanno riportato solfuri finemente granulari dall’intestino di C. squamiferum e hanno suggerito che questi probabilmente provengono dagli endosimbionti; anche noi abbiamo confermato questi solfuri. La natura materiale del materiale gessoso predominante nella regione posteriore dell’intestino non è ancora chiara. Il contenuto gessoso dell’intestino potrebbe rappresentare endosimbionti ingeriti o altre fonti di cibo (come il filtraggio), attualmente non è chiaro se questa specie ha altri meccanismi di alimentazione.
La radula di C. squamiferum è proporzionalmente molto più grande nei giovani rispetto agli adulti. Gli animali potrebbero nutrirsi pascolando come giovani; c’è anche un cambiamento putativo nella dieta riportato da Neomphalus dove i giovani si nutrono pascolando e passano all’esclusiva alimentazione con il filtro in età avanzata. Tuttavia il materiale nell’intestino del giovane C. squamiferum sezionato in serie conteneva materiale simile a quello degli adulti, l’intestino anteriore del giovane era anche vuoto e la ghiandola esofagea era proporzionalmente grande nel giovane come negli adulti. Questo suggerisce che C. squamiferum probabilmente si affida agli endosimbionti per la nutrizione durante tutta la sua vita post-larvale. Gli endosimbionti sono notevolmente simili nel loro genoma con solo due cambiamenti sinonimi in 19 geni e 13810 posizioni di codone, attraverso 32 individui ospiti. Nakagawa et al. hanno suggerito che questo è il risultato di una rigorosa selezione dell’endosimbionte trasferito orizzontalmente dall’ospite.
Nessuno altro neomphalines è noto per avere endosimbionti alloggiati nella ghiandola esofagea, anche se Hirtopelta tufari è noto per ospitare endosimbionti nel ctenidio (Beck, 2002) in una associazione simile a quella trovata in specie di gasteropodi provannidi in Alviniconcha e Ifremeria. Un altro peltospiroide non descritto, proveniente dalle bocche antartiche di East Scotia Ridge, di dimensioni corporee simili a C. squamiferum (‘Peltospiroid n. sp. ESR’, ) ha dimostrato, attraverso analisi degli isotopi stabili, di poter dipendere dagli endosimbionti per la nutrizione.
Il singolo nefridio in C. squamiferum è spostato a destra del corpo, simile alla struttura vista in Hirtopelta (: fig. 15). Questo può essere attribuibile alla branchia allargata che occupa l’intero lato sinistro della cavità del mantello, visto in entrambi i taxa. Il lato sinistro del corpo in C. squamiferum ha numerosi e voluminosi seni sanguigni che occupano tutto lo spazio disponibile.
La disposizione del sistema nervoso in C. squamiferum è ridotta in complessità e ingrandita in dimensioni rispetto ad altri taxa neomphaline. I rigonfiamenti laterali dell’anello nervoso esofageo, che emettono i nervi tentacolari, possono rappresentare una regione omologa ai gangli cerebrali in altri gasteropodi; tuttavia, il loro posizionamento in avanti rispetto all’origine dei cordoni nervosi laterali confonde l’omologia posizionale. I gangli cerebrali emettono i cordoni nervosi laterali nella tetranuria dei molluschi, ma in C. squamiferum c’è una grande giunzione a più vie al margine posteriore dell’anello nervoso esofageo che sembra rappresentare una fusione dei gangli tipici dei molluschi. La natura midollare dei principali cordoni nervosi e la commissura anteriore allargata (che incorpora i rigonfiamenti laterali “cerebrali”) ricorda il sistema nervoso di Polyplacophora .
Lo statolite singolo nella coppia di statocisti è la stessa condizione di tutti gli altri casi riportati in Neomphalina . C’è un nervo distinto che si estende al mantello anteriore, posizionalmente equivalente al nervo che si estende in avanti dal ganglio osphradial particolarmente in Leptogyra . L’osphradium è stato descritto come situato sul muscolo della conchiglia in Rhychopelta , ma sul gambo della branchia in Pachydermia e in Chrysomallon. Questo livello di variabilità è tipico tra i molluschi e la funzione (se esiste) di queste strutture è del tutto speculativa.
La condizione ermafrodita simultanea in C. squamiferum è finora unica tra i Peltospiridae e parallela solo tra i Neomphalina da Leptogyra in Melanodrymiidae (nota definitivamente per L. constricta Marshall, 1988 e L. patula Marshall, 1988; ). Le prime osservazioni che suggeriscono maschi e femmine separati in C. squamiferum erano probabilmente il risultato di una variazione nello sviluppo relativo delle due gonadi in diversi individui. Al momento della prima scoperta e segnalazione di C. squamiferum tutti i neomphalines conosciuti (cioè allora esclusa Leptogyra) avevano sessi separati.
Chrysomallon squamiferum inoltre non ha alcun organo copulatorio specializzato sulla testa, che è coerente con altri peltospiridi . In Melanodrymiidae, gli ermafroditi Leptogyra hanno un pene e un pene accessorio che si estende dalla base del tentacolo cefalico sinistro. Tutti gli altri tre generi di melanodrymiidi hanno sessi separati e i maschi hanno organi copulatori. Tutti i quattro generi della famiglia Neomphalidae con informazioni disponibili hanno sessi separati e il tentacolo cefalico sinistro nei maschi è modificato in un pene (anche Retiskenea, ma il posizionamento familiare di questo genere è incerto).
Entrambe le gonadi in Leptogyra condividono un singolo gonodotto con l’ovario posizionato anteriormente al testicolo e la specie potrebbe essere protandrica; al contrario le gonadi in C. squamiferum sono chiaramente presenti contemporaneamente in impilamento verticale e due gonodotti sembrano fondersi in una singola apertura genitale. Abbiamo osservato la struttura precedentemente riportata come “organo di produzione dello spermatoforo”; tuttavia, notiamo che è simile in posizione e struttura al recettore seminale illustrato in Leptogyra . In precedenza, gli spermatofori in Neomphalina erano noti da altri taxa in Peltospiridae (Pachydermia laevis; ) e anche Melanodrymiidae (Melanodrymia; ) ma non da Neomphalidae. Il passaggio da una forma arrotolata a una forma di patella ha impatti sulle posizioni dei sistemi di organi, in particolare le posizioni relative delle gonadi e della ghiandola digestiva. Nei gasteropodi, la gonade può essere situata all’estremo posteriore, vicino all’apice del guscio (la norma per le specie con un guscio arrotolato) o in una disposizione opposta con le ghiandole digestive all’apice e le gonadi anteriori di esso (la norma per le patelle). In C. squamiferum, la ghiandola digestiva occupa l’apice e le gonadi sono spostate anteriormente, e questo è stato precedentemente attribuito a uno spostamento morfologico verso la forma della patella. Tra gli altri Peltospiridae, la gonade anteriore si osserva nei Peltospira arrotolati e nei Chrysomallon, così come nelle specie a forma di patella (ad esempio, Rhynchopelta, Echinopelta ); ma alcuni, come Hirtopelta, hanno la disposizione opposta (: fig. 15). Neomphalina come clade è estremamente variabile nelle forme del guscio (: fig. 7.6). Quindi un’altra possibile interpretazione è che Chrysomallon possa essere una derivazione secondariamente arrotolata da un antenato recente di forma di patella. La posizione della gonade, sfortunatamente, apparentemente non è particolarmente informativa per l’inferenza filogenetica.
Gli invertebrati di sfiato esibiscono una vasta gamma di tratti riproduttivi ma tendono ad avere un’alta capacità di dispersione associata ad una crescita rapida e ad una riproduzione continua. I singoli campi di sfiati idrotermali sono generalmente effimeri e disomogenei nella distribuzione e le specie di invertebrati endemici devono mantenere una metapopolazione vitale attraverso molti campi di sfiati per persistere e prosperare. La disomogeneità di molti habitat di acque profonde significa anche che le possibilità che le larve colonizzino con successo un habitat adatto possono essere basse. Dislocare le gonadi fuori dall’apice della conchiglia arrotolata e nella corazza del corpo fornisce un maggiore volume di spazio per lo sviluppo delle gonadi; questo può avere vantaggi per C. squamiferum nell’aumentare la fecondità e a sua volta aumentare la possibilità che le sue larve arrivino in un campo di ventilazione diverso. Un’ulteriore deduzione dell’indice delle gonadi e della qualità riproduttiva e della fecondità potrebbe essere determinata anatomicamente, anche se non abbiamo tentato di farlo nel presente studio. Si presume che Chrysomallon squamiferum abbia larve lecitotrofiche con uno stadio di dispersione planctonica come altri neomphalines, ma ulteriori aspetti della dispersione larvale, il comportamento, la sopravvivenza e la metamorfosi sono finora in gran parte intrattabili negli ecosistemi di mare profondo a causa dell’inaccessibilità degli organismi viventi.
Rilevanza adattativa
Questo studio illustra come la percezione di un organismo può essere migliorata e cambiata radicalmente dalla comprensione della sua anatomia interna. I metazoi in ambienti di sfiato idrotermale dipendono da adattamenti morfologici e fisiologici per risolvere i bisogni energetici in una catena alimentare basata sulla chemioautotrofia. In questo caso, ipotizziamo che la strategia derivata di ospitare microbi endosimbiotici in una ghiandola esofagea molto allargata, è stato il catalizzatore per le innovazioni anatomiche che servono principalmente a migliorare la fitness dei batteri, al di là delle esigenze del metazoo ospite.
Chrysomallon squamiferum vive adiacente al liquido di sfiato acido e riducente da fumatori neri o sfiato diffuso, che contengono la chimica e substrati richiesti dai batteri chemioautotrofi . Chrysomallon squamiferum si differenzia nettamente dagli altri gasteropodi di profondità, anche dai neomphalines strettamente legati. L’armatura esterna unica di scleriti dermici duri, che sono spesso biomineralizzati con solfuro di ferro, può aiutare a proteggere il gasteropode dal fluido di sfiato, in modo che i suoi batteri possano vivere vicino alla fonte di donatori di elettroni per la chemiosintesi. In alternativa, gli scleriti possono derivare dalla deposizione di rifiuti tossici di solfuro dagli endosimbionti, e quindi rappresentano una nuova soluzione per la disintossicazione.
Il sistema digestivo di Chrysomallon è semplice e ridotto in quanto la nutrizione è fornita principalmente dagli endosimbionti, e può essere l’elaborazione di rifiuti solidi forse accidentalmente ingeriti. Il sistema circolatorio ha un enorme volume di sangue e un ventricolo muscolare che attinge sangue dalla branchia elaborata per rifornire i batteri. Con il significativo arricchimento aggiuntivo del sistema circolatorio sotto forma di fini seni di sangue all’interno della ghiandola esofagea, la pressione sanguigna probabilmente si riduce quasi a zero. Il gigantesco “cuore di drago” può quindi essere necessario per mantenere la circolazione dell’emocromo in tutto il corpo e in particolare i sottili vasi sanguigni che servono la ghiandola esofagea dove sono alloggiati gli endosimbionti. Questo gasteropode non ha cervello, l’enorme massa neurale fusa è direttamente adiacente e passa attraverso la ghiandola esofagea dove sono alloggiati i batteri. Il sistema riproduttivo è spostato anteriormente, forse per consentire una maggiore fecondità. In sintesi, questo drammatico animale “simile a un drago” è diventato un contenitore per la sopravvivenza e la propagazione dei suoi endosimbionti batterici.