Lo studio dell’adattamento fenotipico e delle sue basi genetiche è centrale nella biologia evolutiva. Il termine ‘adattamento’ ha accumulato una miriade di definizioni (recensioni in Reeve & Sherman, 1993; Rose & Lauder, 1996) ma gli adattamenti sono forme di tratti che sono sempre interpretati come il risultato della selezione naturale, mentre gli individui con tratti varianti che sono meno adatti all’ambiente mostrano un minore successo riproduttivo. Tuttavia, l’adattamento dei tratti all’ambiente incarnato dal termine adattamento (‘fit for’, dal greco ‘ad aptos’) non può mai essere perfetto, in parte perché gli organismi sono sempre adattati ad almeno una generazione del passato. Così, ci si aspetta sempre un certo grado di deviazione dal massimo grado di adattamento possibile. Tali deviazioni sono state analizzate sotto una varietà di rubriche, utilizzando gli strumenti della genetica di popolazione e quantitativa, della biologia dello sviluppo e dell’ecologia comportamentale ed evolutiva. Lo scopo di questa rassegna è quello di sintetizzare le prospettive e le informazioni provenienti da queste discipline disparate e di analizzare la natura e le cause del disadattamento. In primo luogo, ho classificato le definizioni di “adattamento”, le ho tradotte in definizioni di “disadattamento” e ho discusso l’utilità di queste definizioni per affrontare varie questioni. In secondo luogo, ho discusso le cause del disadattamento a diversi livelli nella gerarchia dell’informazione biologica (Arnold, 1992). In terzo luogo, mi sono concentrato sui metodi per identificare e analizzare il disadattamento, attingendo ad approcci che si sono sviluppati indipendentemente in diversi campi e cercando di riconciliare le opinioni spesso acritiche di genetisti ed ecologi riguardo all’utilità dei loro metodi di ricerca.
Definizione di adattamento e disadattamento
Il nostro criterio principale per scegliere una definizione dovrebbe essere la sua utilità per rispondere alle domande di interesse. Le definizioni di adattamento possono essere classificate in quattro tipi principali: (1) teleonomiche; (2) filogenetiche; (3) genetiche di popolazione; (4) genetiche quantitative.
Le definizioni teleonomiche di adattamento si sono sviluppate nell’ecologia evolutiva e comportamentale (Thornhill, 1990) e si concentrano sul design funzionale dei tratti fenotipici – come sono stati ‘progettati’ dal cieco orologiaio della selezione per ‘funzionare’ in qualche contesto ambientale. Queste definizioni enfatizzano il mantenimento selettivo dei tratti e comportano l’identificazione e la quantificazione dell’adattamento tra forma e funzione (Reeve & Sherman, 1993). L’implementazione delle definizioni teleonomiche in un programma di ricerca richiede la specificazione di un insieme di strategie (una gamma di possibili forme di tratti), l’applicazione di qualche criterio di fitness (ciò che viene massimizzato, come l’esecuzione di qualche compito o una componente di fitness) e la delineazione di vincoli (parametri fissi che vincolano le analisi e collegano l’insieme di strategie con il criterio di fitness). Questo programma di ricerca si basa sulla premessa che una storia di selezione naturale porta a forme di tratti (adattamenti) che sono ottimali in un dato contesto ambientale, all’interno della gamma del set di strategie. La quantificazione della selezione attuale non è necessaria in questo programma, perché la selezione attuale non deve necessariamente riflettere le pressioni selettive durante l’evoluzione del tratto (Thornhill, 1990). Questo approccio di ottimizzazione all’adattamento è stato utile nel caratterizzare la natura e le cause delle associazioni tra tratti, e tra tratti e ambienti, specialmente per aspetti del comportamento e della storia della vita.
In un programma di ricerca teleonomica, il ‘disadattamento’ può essere definito come la prevalenza in una popolazione di una ‘strategia’ (una forma di fenotipo), che non porta alla più alta fitness relativa delle strategie nel set consentito. Questo punto di vista è stato spesso difficile da implementare, a causa delle difficoltà coinvolte nella definizione di un insieme completo e accurato di strategie e vincoli, le complesse pressioni selettive su molti tratti e la sfida di misurare la fitness in un modo evolutivamente significativo (Lewontin, 1979). Inoltre, se un tratto precedentemente neutro (ad esempio, fiori rossi contro fiori gialli) viene sottoposto a selezione, in modo tale che le piante con fiori rossi hanno un maggiore successo riproduttivo (ad esempio, il loro polline fertilizza più ovuli), allora i fiori rossi saranno chiamati un adattamento secondo alcune definizioni teleonomiche (ad esempio, Reeve & Sherman, 1993), anche prima che ci sia stata qualsiasi risposta genetica alla selezione.
Le definizioni filogenetiche di adattamento richiedono l’uso di una filogenesi per dedurre l’origine di un tratto, l’inferenza del “regime selettivo” sotto il quale il tratto è sorto, e un’analisi delle prestazioni del tratto sotto il suo regime selettivo ancestrale e attuale (Baum & Larson, 1991 e riferimenti ivi). Se il tratto è sorto sotto il suo attuale regime selettivo e mostra prestazioni più elevate rispetto al suo antecedente, allora è considerato un adattamento. Questa definizione si concentra sulle analisi congiunte dell’origine e del mantenimento dei tratti, con la presunzione che i tratti che cambiano in funzione nel periodo di tempo specifico considerato dovrebbero essere classificati in modo diverso dai tratti che non lo fanno. Baum & Larson (1991) fornisce criteri espliciti per identificare il disadattamento in questa prospettiva filogenetica; un tratto è disadattivo (ovvero “disadattato”, nel loro lessico) se mostra una “utilità” (prestazioni in qualche compito) inferiore al suo stato antecedente, nel suo “regime selettivo” (contesto ambientale). Questo programma di ricerca per la categorizzazione dei tratti non ha ancora preso piede, apparentemente a causa delle incertezze nel dedurre gli stati ancestrali e i regimi selettivi (Leroi et al., 1994) e una maggiore attenzione all’importanza di testare statisticamente l’adattamento attraverso la quantificazione della convergenza (Doughty, 1996).
Le prospettive genetiche di popolazione e quantitative sull’adattamento comportano: (1) mettere in relazione alleli e genotipi con fenotipi e fitness nelle popolazioni attuali; o (2) quantificare la selezione attuale, e le risposte previste o osservate alla selezione, su tratti poligenici e a singolo locus. Per i genetisti delle popolazioni, l’adattamento comporta sostituzioni geniche guidate dalla selezione, o il mantenimento della variazione attraverso la selezione. Nel caso della sostituzione genica, il grado di adattamento e disadattamento può essere quantificato come il “carico sostitutivo” o il “carico di ritardo” (per esempio Maynard Smith, 1976), misure di: (1) l’eccesso riproduttivo richiesto per prevenire l’estinzione di una piccola popolazione soggetta a cambiamenti ambientali sfavorevoli, o (2) il grado in cui la fitness del genotipo corrente è in ritardo rispetto al genotipo ottimale in un ambiente che cambia (vedi anche Kirkpatrick, 1996). Gillespie (1991); p. 63 e p. 305 conclude che tali carichi sono spesso pesanti poiché le popolazioni sono solitamente lontane dall’equilibrio allelico, apparentemente; questo perché i picchi adattativi genotipici superano le risposte alla selezione. Le metriche di disadattamento basate sul carico richiedono la stima della relazione tra alleli o genotipi e fitness, e dove possibile forniscono un forte legame tra il disadattamento e le sue cause.
I genetisti quantitativi normalmente discutono l’adattamento nel contesto delle topologie adattive fenotipiche, dove i picchi locali e globali rappresentano stati ottimali della popolazione (Schluter & Nychka, 1994). Per i tratti quantitativi, gli approcci a questi picchi sono governati dalla forma e dalla forza della selezione multivariata e dalla risposta alla selezione che può essere prevista (almeno a breve termine) usando la matrice di varianza-covarianza genetica (Shaw et al., 1995). In questa prospettiva, il disadattamento può essere quantificato come la distanza di una popolazione dal picco adattativo più vicino (Loeschcke, 1987; Bjorklund, 1996). Questa distanza è in gran parte una funzione del grado in cui la popolazione non segue esattamente il vettore della selezione direzionale, come risultato di aspetti della risposta genetica alla selezione che impediscono il più grande passo verso l’alto possibile guidato dalla selezione. La selezione stabilizzante serve a definire lo stato o il picco ottimale, “adattato”, anche se una popolazione può diffondersi più o meno ampiamente lungo i suoi lati. Poiché possiamo misurare la selezione sul campo, costruire superfici adattive e stimare G sul campo o in laboratorio, questa misura del disadattamento è fattibile da impiegare. Inoltre, fornisce un ponte tra i meccanismi genetici del cambiamento microevolutivo, in particolare la varianza genetica additiva, la pleiotropia e il linkage disequilibrium, e gli aspetti dell’ecologia, come illustrato nei paesaggi adattativi. Nella misura in cui le topologie adattative si spostano attraverso le generazioni, o le popolazioni sono spostate a valle da un caso genetico, le popolazioni saranno fuori dai loro picchi e quindi, in qualche misura quantificabile, disadattate.
Ho volutamente evitato il termine ‘vincolo’ nell’esposizione di cui sopra, poiché la maggior parte degli autori lo usa in senso euristico e generale per riferirsi alle deviazioni da qualche corso di evoluzione previsto (ad esempio Maynard Smith et al, 1985; Antonovics & van Tienderen, 1991; Pigliucci & Kaplan, 2000). Il mio obiettivo è quello di descrivere un programma di ricerca per analizzare un tipo specifico di tale vincolo, che può essere stimato e sezionato empiricamente. Per fare ciò, si deve trarre un’idea del disadattamento da ciascuna delle quattro prospettive di cui sopra (Stearns, 1984).
Cause del disadattamento
Le cause ultime del disadattamento sono aspetti dei sistemi genetici in relazione ai cambiamenti degli ambienti. Questi includono processi come la mutazione, la deriva, l’inbreeding, la selezione, la pleiotropia, il linkage disequilibrium, il vantaggio eterozigote e il flusso genico. La maggior parte delle mutazioni sono disadattative o non adattive perché i loro effetti sono indipendenti dal significato adattativo e i tratti degli organismi sono normalmente ragionevolmente ben adattati (Orr, 1998). Il disadattamento può anche essere causato da una mancanza di variazione genotipica sufficiente affinché i fenotipi rispondano al massimo alla selezione. Tale scarsità di variazione può essere dovuta alla deriva, all’inbreeding, alla selezione direzionale passata o a un basso tasso di mutazione. Per esempio, la deriva e l’inbreeding rimuovono le popolazioni dai picchi adattivi genotipici e quindi possono portare al disadattamento fenotipico. Sebbene anni di esperimenti di selezione artificiale e forte su singoli tratti attestino alti livelli di variazione mantenuti a breve termine per la maggior parte dei tratti e delle specie, la rilevanza di questi esperimenti in natura rimane incerta (Harshman & Hoffmann 2000). Questo in parte perché la selezione naturale e quella artificiale possono spesso differire profondamente nei loro obiettivi, forza e conseguenze. La pleiotropia, per cui i geni influenzano più tratti, è considerata una modalità quasi universale di azione genica e può facilitare il disadattamento impedendo l’ottimizzazione congiunta di diversi tratti (Barton, 1990). Il disequilibrio di collegamento, dovuto al linkage, alla deriva o alla selezione, porta analogamente a limitazioni più o meno gravi degli effetti genetici sui fenotipi. Il vantaggio eterozigote fornisce un terzo esempio di proprietà intrinseche dei sistemi genetici che causano deviazioni dal massimo adattamento della popolazione. Infine, il flusso genico tra popolazioni diversamente adattate può anche portare al disadattamento, il cui grado dipenderà dai tassi di migrazione e dalle intensità di selezione (Slatkin, 1985).
I metodi di genetica quantitativa permettono di stimare sia le varianze genetiche additive, che sondano l’espressione della variazione genetica in un dato ambiente e anche le correlazioni genetiche, che sono dovute alla pleiotropia e al disequilibrio di linkage. Un basso livello di variazione genetica additiva, o una sostanziale correlazione genetica, possono indicare la possibilità di disadattamento per quanto riguarda i tratti coinvolti (Price & Langen, 1992). Gli aspetti dei meccanismi di sviluppo (detti anche “vincoli di sviluppo”) possono essere rappresentati da matrici di varianze e covarianze genetiche (Cheverud, 1984), anche se G è sempre specifico dell’ambiente e può non cogliere elementi essenziali del ciclo vitale o altri compromessi (Clark, 1987; Houle, 1991; Partridge & Sibly, 1991). Nella nostra rappresentazione del picco adattivo dell’evoluzione disadattiva, la mutazione muove le popolazioni in discesa e la mancanza di variazione le blocca su un pendio, o ne rallenta la salita. La deriva e l’inbreeding normalmente guidano le popolazioni in discesa. Le correlazioni genetiche possono accelerare il movimento in salita o causare traiettorie curve (Arnold, 1992), e il flusso genico tra più picchi adattativi locali spinge le popolazioni in basso verso un centro di gravità (vedi anche Fear & Price, 1998). La selezione, tuttavia, definisce il paesaggio su cui si muovono le popolazioni, e nella misura in cui gli ambienti e le pressioni selettive cambiano il nostro paesaggio diventa un mare dove le onde si alzano, si affondano e si muovono come l’acqua in una vasca da bagno. Se le popolazioni sono normalmente su o vicino a una cresta, i movimenti tenderanno a spostarle verso il basso – il costante deterioramento dell’ambiente di Fisher (1958), dovuto a cause sia abiotiche che biotiche. Il grado di disadattamento delle popolazioni dipende quindi dai tassi di cambiamento delle superfici selettive, in relazione ai tassi di cambiamento genetico e fenotipico (Kirkpatrick, 1996). Ma come si può catturare empiricamente questo complesso scenario e mettere in pratica un programma di ricerca sul disadattamento?
Metodi per identificare e analizzare il disadattamento
Il nostro programma di ricerca sul disadattamento ha due componenti principali: (1) riconoscimento e quantificazione del disadattamento putativo; e (2) determinazione delle cause del disadattamento. Come descritto di seguito, il disadattamento putativo può essere riconosciuto usando informazioni dalla filogenetica, dai processi di sviluppo, dalla teoria della teleonomia e dell’ottimalità e dalla genetica. Le deviazioni dall’adattamento possono poi essere quantificate direttamente usando studi di selezione e risposta alla selezione, o quantificate indirettamente attraverso studi di ottimalità, ognuno dei quali può fornire informazioni sulle direzioni e le distanze dai picchi adattativi. Infine, per dimostrare il disadattamento ed escludere ipotesi alternative adattive, è essenziale determinare le sue cause usando informazioni dalla genetica delle popolazioni, dalla genetica quantitativa, dai meccanismi di sviluppo o da altri approcci.
I metodi della teleonomia e dell’ottimalità, della filogenetica, della genetica e dello sviluppo svolgono ruoli diversi nell’analisi del disadattamento. Gli approcci teleonomici e di ottimalità di solito fanno previsioni quantitative sui fenotipi e queste previsioni di solito più o meno riescono e più o meno falliscono. Di fronte alla deviazione dalle previsioni di ottimalità possiamo tenerci stretti al nostro paradigma di ottimalità, ispezionare la natura delle deviazioni e mettere in discussione il nostro set di strategie, i vincoli e il criterio di fitness, oppure possiamo ammettere la possibilità che il nostro fenotipo non sia stato ottimizzato (Orzack & Sober, 1994). Un set di strategie può, tuttavia, essere sempre ampliato per includere fenotipi precedentemente “disadattivi”, il che in effetti nega la possibilità di disadattamento ed equipara la selezione naturale all’adattamento (Rose et al., 1987). La principale utilità degli approcci della teleonomia e dell’ottimalità è, in primo luogo, che essi possono generare le curve di trade-off che descrivono le relazioni tra tratti integrati in modo complesso e la fitness, cosa che nessun altro approccio, inclusa la genetica quantitativa, può fare (Partridge & Sibly, 1991). In secondo luogo, cicli di osservazione, modellazione ed esperimenti possono identificare le cause e gli oggetti della selezione e il loro significato adattivo (ambientale). Le deviazioni dalle previsioni di ottimalità possono quindi indirizzarci verso il disadattamento. L’obiezione principale di molti ricercatori all’ottimalità è che quest’ultima strada non viene percorsa; le cause genetiche di deviazione dall’ottimalità sono raramente considerate, poiché lo spazio tra previsione e osservazione può sempre essere riempito con spiegazioni ad hoc. Questa è una lamentela valida, ma non vizia gli enormi successi dei metodi della teleonomia e dell’ottimalità.
Gli approcci filogenetici all’analisi dell’adattamento forniscono una dimensione temporale vitale a lungo termine ai dati attraverso l’analisi della convergenza tra tratti e tra tratti e aspetti dei loro ambienti, o anche attraverso l’analisi delle traiettorie evolutive lungo linee specifiche. Le analisi di convergenza (ad esempio i contrasti indipendenti, vedi Doughty, 1996) comportano test macroevolutivi per le relazioni funzionali e forti deviazioni dalle relazioni attese, o invarianza nei tratti in particolari cladi (Stearns, 1984), possono essere indicative di disadattamento. L’inferenza delle traiettorie evolutive può essere usata per identificare apparenti ritardi temporali tra la comparsa di una pressione selettiva e la risposta evolutiva nei tratti (per esempio Crespi & Worobey, 1998; Johnston et al., 1999) (Tabella 1). Le filogenesi possono anche essere utilizzate per dedurre il cambiamento evolutivo negli aspetti dei sistemi genetici che possono produrre disadattamento. Per esempio, gli approcci filogenetici possono aiutare a determinare se, e come, G cambia nel breve e nel lungo periodo (Shaw et al., 1995). Possono anche aiutare a determinare se i cambiamenti osservati sono dovuti alla selezione, alla deriva o a entrambi, se la deriva causa solo cambiamenti proporzionali in G, e in che misura l’evoluzione a breve e lungo termine delle specie è diretta dall’asse principale della variazione multitratto (Schluter, 1996). Le filogenesi sono quindi principalmente utili in quanto possono indirizzarci verso disadattamenti putativi, che vengono poi sezionati con altri mezzi.
I dati sulla genetica e la selezione fenotipica sono necessari per l’analisi del disadattamento secondo la definizione del termine che abbiamo scelto. Mentre gli approcci teleonomici e di ottimalità aiutano a identificare gli aspetti più selettivamente rilevanti dei tratti e degli ambienti (cioè le cause e gli oggetti della selezione) e a caratterizzare la direzione e l’estensione della deviazione dagli ottimali previsti, la quantificazione della selezione e la risposta prevista o osservata alla selezione sono necessarie per una prospettiva esplicitamente adattativa-picco sull’evoluzione dei tratti. I metodi di analisi dei percorsi permettono l’analisi congiunta delle cause e degli oggetti della selezione (Crespi, 1990), e i metodi di regressione multipla (Lande & Arnold, 1983) e i metodi per la visualizzazione delle superfici adattive (Schluter & Nychka, 1994) possono essere utilizzati più efficacemente una volta che gli oggetti e le cause della selezione sono ragionevolmente ben compresi. L’analisi quantitativa-genetica di G permette quindi di dedurre le traiettorie della popolazione sulle superfici adattive e di valutare se, e come, gli aspetti dell’architettura genetica impediscono, ritardano o facilitano l’avvicinamento ai picchi locali (per esempio Björklund, 1996), e di studiare se, e come, i picchi si spostano nel tempo. Uno dei risultati più importanti di tali analisi sarà se G stesso può essere considerato adattativo (Thornhill, 1990; Schluter, 1996); è stato modellato da una storia di selezione correlazionale, o riflette inesorabili relazioni intrinseche tra i tratti? In definitiva, avremo bisogno di collegare G con i geni che portano all’adattamento (Clark, 1987; Orr & Coyne, 1992). I geni di maggiore effetto possono avere maggiori probabilità di mostrare una pleiotropia disadattiva e possono avere maggiori probabilità di essere fissati dalla selezione, almeno durante le prime fasi di avvicinamento a un optimum (Orr, 1998).
Anche se i metodi quantitativi-genetici sono tremendamente potenti per l’inferenza microevolutiva, G riflette solo più o meno indirettamente i meccanismi di sviluppo che traducono tra genotipi e fenotipi (Houle, 1991). L’analisi empirica e la modellizzazione dei processi di sviluppo possono identificare il potenziale disadattamento dimostrando che gli aspetti dell’ontogenesi che sono recalcitranti alla modifica da parte della selezione portano a fenotipi disadattivi (per esempio Slatkin, 1987). Comprendere i meccanismi di sviluppo del disadattamento è importante perché permette di escludere spiegazioni alternative dell’apparente disadattamento osservato, come il fallimento nell’identificare il tratto corretto o il contesto selettivo. Per esempio, diversi lignaggi di vertebrati hanno guadagnato e perso le dita in concerto con l’evoluzione di dimensioni più grandi e più piccole del corpo (Alberch & Gale, 1985; Alberch, 1985). Questo modello è dovuto all’incapacità intrinseca dei sistemi di sviluppo di produrre un certo numero di dita da una certa quantità di tessuto delle gemme degli arti (cioè, una mancanza di variazione appropriata), o un minor numero di dita potrebbe essere adattivo in qualche modo sconosciuto per le specie più piccole? Il “trasferimento” di caratteristiche sessuali secondarie dai maschi alle femmine (Lande, 1987; Muma & Weatherhead, 1989) risulta da effetti ormonali altamente conservati sullo sviluppo, o tali tratti potrebbero essere selezionati per le femmine? Alcuni aspetti dell’allometria sembrano essere modificabili dalla selezione a breve termine, ma altri no (Wilkinson, 1993; Emlen, 1996). L’analisi dei meccanismi di sviluppo dovrebbe permetterci di valutare se questi ultimi tratti sono intrinsecamente resistenti al cambiamento; in alternativa, la selezione potrebbe non agire affatto su di essi.
Utilizzando la nostra concezione di disadattamento, possiamo generare una lista di casi di tratti putativamente disadattivi (Tabella 1), che sono stati sottoposti ad analisi con vari dei quattro approcci descritti sopra. L’elenco è breve e una proporzione sorprendente di studi è stata pubblicata nelle migliori riviste. Alcuni studi hanno messo insieme due degli approcci (per esempio Alberch & Gale, 1985) ma nessuno ne ha usati tre o quattro, forse a causa dell’indipendenza dei ricercatori che usano prospettive e strumenti genetici, di sviluppo, di ottimalità o filogenetici (Lewontin, 1979). Una combinazione di tutti gli approcci permette di collegare la microevoluzione con la macroevoluzione, nel contesto dell’architettura genetica e del significato funzionale di un tratto, o della sua mancanza. Mentre l’analisi dell’adattamento beneficia dell’integrazione di più discipline, lo studio del disadattamento la richiede. Un tale programma di ricerca è impegnativo, ma senza di esso non capiremo mai a fondo le cause della variazione fenotipica.