Headley ha fatto il suo debutto come attrice apparendo in un episodio della sitcom NBC The Cosby Show nel 1985. In seguito la Headley è apparsa in Miami Vice, Quantum Leap e Matlock. Nel 1988, è stata scritturata nel ruolo di protagonista femminile di fronte a Eddie Murphy nel film commedia romantica, Coming to America. Il film è stato un successo al botteghino incassando in tutto il mondo un totale di 288.752.301 dollari. L’anno successivo, la Headley ebbe un ruolo da protagonista accanto a Louis Gossett, Jr. nella serie drammatica di breve durata della ABC, Gideon Oliver. Più tardi quell’anno, è stata co-protagonista della serie di film per la televisione Kojak. Nel 1991, la Headley si è unita al cast della soap opera diurna della ABC, All My Children, interpretando l’agente di polizia Mimi Reed. Al 25° NAACP Image Awards, ha ricevuto la nomination al NAACP Image Award per l’Outstanding Actress in a Daytime Drama Series, ma ha perso contro Victoria Rowell. È stata regolare in All My Children dal 1991 al 1994, ed è tornata nella serie nel 1995 e nel 2005. Dopo aver lasciato la soap, è stata guest-star in New York Undercover, Walker, Texas Ranger, e Cosby. Nel 1996, ha avuto un ruolo di supporto nel film comico-drammatico The Preacher’s Wife diretto da Penny Marshall. Nel 1997, la Headley ha ottenuto un ruolo da protagonista nella serie drammatica di breve durata della FOX, 413 Hope St. accanto a Richard Roundtree. La serie è stata cancellata dopo soli dieci episodi, ma la Headley ha ricevuto la nomination al NAACP Image Award per l’Outstanding Actress in a Drama Series per la sua performance.