Studien av fenotypisk anpassning och dess genetiska grund är central för evolutionsbiologin. Termen ”anpassning” har samlat på sig otaliga definitioner (recensioner i Reeve & Sherman, 1993; Rose & Lauder, 1996) men anpassningar är former av egenskaper som alltid tolkas som ett resultat av naturligt urval, medan individer med avvikande egenskaper som är mindre väl anpassade till miljön uppvisar lägre reproduktionsframgång. Egenskapernas anpassning till miljöer som förkroppsligas i termen anpassning (”fit for”, från grekiskans ”ad aptos”) kan dock aldrig vara perfekt, bland annat därför att organismer alltid är anpassade till minst en generation i det förflutna. Därför kan man alltid förvänta sig en viss grad av avvikelse från den maximalt möjliga graden av anpassning. Sådana avvikelser har analyserats under olika rubriker, med hjälp av verktyg från populations- och kvantitativ genetik, utvecklingsbiologi samt beteende- och evolutionär ekologi. Syftet med denna översikt är att sammanställa perspektiv och information från dessa olika discipliner och att analysera karaktären och orsakerna till missanpassning. För det första har jag kategoriserat definitioner av ”anpassning”, översatt dem till definitioner av ”missanpassning” och diskuterat användbarheten av dessa definitioner för att ta itu med olika frågor. För det andra har jag diskuterat orsakerna till missanpassning på olika nivåer i den biologiska informationens hierarki (Arnold, 1992). För det tredje har jag fokuserat på metoder för att identifiera och analysera missanpassning, genom att dra nytta av tillvägagångssätt som har utvecklats oberoende av varandra inom olika områden och genom att försöka förena genetikers och ekologers ofta oförenliga åsikter om användbarheten av deras forskningsmetoder.
Definition av anpassning och missanpassning
Vårt primära kriterium för att välja en definition bör vara dess användbarhet för att besvara frågor av intresse. Definitioner av anpassning kan delas in i fyra huvudtyper: (1) teleonomiska, (2) fylogenetiska, (3) populationsgenetiska, (4) kvantitativa genetiska.
Teleonomiska definitioner av anpassning utvecklades inom evolutions- och beteendeekologin (Thornhill, 1990) och fokuserar på den funktionella utformningen av fenotypiska egenskaper – hur de har ”utformats” av urvalets blinda väktare för att ”fungera” i ett visst miljösammanhang. Dessa definitioner betonar det selektiva underhållet av egenskaperna och inbegriper identifiering och kvantifiering av överensstämmelsen mellan form och funktion (Reeve & Sherman, 1993). Genomförandet av teleonomiska definitioner i ett forskningsprogram kräver specifikation av en strategiuppsättning (ett antal möjliga former av egenskaper), en tillämpning av ett lämplighetskriterium (vad som maximeras, t.ex. utförandet av en uppgift eller en komponent av lämplighet) och deliniation av begränsningar (fasta parametrar som avgränsar analyserna och kopplar samman strategiuppsättningen med lämplighetskriteriet). Detta forskningsprogram bygger på förutsättningen att en historia av naturligt urval leder till former av egenskaper (anpassningar) som är optimala i ett givet miljösammanhang, inom strategins räckvidd. Det är inte nödvändigt att kvantifiera det nuvarande urvalet inom ramen för detta program, eftersom det nuvarande urvalet inte behöver återspegla det selektiva trycket under egenskapens utveckling (Thornhill, 1990). Denna optimeringsmetod för anpassning har varit användbar när det gäller att karakterisera karaktären och orsakerna till samband mellan egenskaper och mellan egenskaper och miljöer, särskilt när det gäller aspekter av beteende och livshistoria.
I ett teleonomiskt forskningsprogram kan ”missanpassning” definieras som förekomsten i en population av en ”strategi” (en form av en fenotyp) som inte leder till högsta relativa lämplighet bland strategierna i den tillåtna uppsättningen. Detta synsätt har ofta varit svårt att genomföra på grund av svårigheterna med att definiera en fullständig och korrekt uppsättning strategier och begränsningar, det komplexa selektiva trycket på många egenskaper och utmaningen med att mäta fitness på ett evolutionärt meningsfullt sätt (Lewontin, 1979). Om en tidigare neutral egenskap (t.ex. röda jämfört med gula blommor) utsätts för selektion, så att växter med röda blommor har högre reproduktionsframgång (t.ex. deras pollen befruktar fler äggceller), kommer röda blommor att kallas för en anpassning enligt vissa teleonomiska definitioner (t.ex. Reeve & Sherman, 1993), till och med innan det har funnits något genetiskt svar på selektion.
Fylogenetiska definitioner av anpassning kräver att man använder en fylogeni för att härleda ursprunget till en egenskap, att man härleder den ”selektiva regim” under vilken egenskapen uppstod och att man analyserar egenskapens prestanda under dess förfäders och nuvarande selektiva regim (Baum & Larson, 1991 och referenser däri). Om egenskapen uppstod under sin nuvarande selektiva regim och uppvisar högre prestanda än sin föregångare, anses den vara en anpassning. Denna definition fokuserar på gemensamma analyser av ursprung och underhåll av egenskaper, med antagandet att egenskaper som förändras i funktion under den specifika tidsperiod som beaktas bör kategoriseras annorlunda än egenskaper som inte gör det. Baum & Larson (1991) ger uttryckliga kriterier för att identifiera missanpassning enligt detta fylogenetiska perspektiv; ett drag är missanpassat (även kallat ”disadapterat” i deras lexikon) om det uppvisar lägre ”nytta” (prestanda vid en viss uppgift) än sitt tidigare tillstånd, i sin ”selektiva regim” (miljösammanhang). Detta forskningsprogram för kategorisering av egenskaper har ännu inte slagit igenom, uppenbarligen på grund av osäkerheten i att härleda förfäders tillstånd och selektiva regimer (Leroi et al., 1994) och ett starkare fokus på vikten av att statistiskt testa anpassning via kvantifiering av konvergens (Doughty, 1996).
Populations- och kvantitativa genetiska perspektiv på anpassning inbegriper: (1) att relatera alleler och genotyper till fenotyper och fitness i aktuella populationer, eller (2) att kvantifiera aktuellt urval, och förväntade eller observerade reaktioner på urvalet, på singlelocus och polygena egenskaper. För populationsgenetiker innebär anpassning genutbyten som drivs av urval eller upprätthållande av variation genom urval. När det gäller genersättning kan graden av anpassning och missanpassning kvantifieras som ”substitutionsbelastning” eller ”fördröjningsbelastning” (t.ex. Maynard Smith, 1976), som är mått på: (1) det reproduktionsöverskott som krävs för att förhindra utrotning av en liten population som utsätts för ogynnsamma miljöförändringar, eller (2) den grad i vilken den nuvarande genotypens lämplighet släpar efter den optimala genotypen i en föränderlig miljö (se även Kirkpatrick, 1996). Gillespie (1991); s. 63 och s. 305 drar slutsatsen att sådana belastningar ofta är tunga eftersom populationer vanligtvis är långt ifrån allelisk jämvikt, uppenbarligen; detta beror på att genotypiska adaptiva toppar överstiger svaren på selektion. Belastningsbaserade mått på missanpassning kräver en uppskattning av förhållandet mellan alleler eller genotyper och fitness, och där det är möjligt ger de en stark koppling från missanpassning till dess orsaker.
Kvantitativa genetiker diskuterar normalt anpassning i samband med fenotypiska adaptiva topologier, där lokala och globala toppar representerar optimala populationstillstånd (Schluter & Nychka, 1994). För kvantitativa egenskaper styrs närmandet till dessa toppar av formen och styrkan hos det multivariata urvalet och svaret på urvalet som kan förutsägas (åtminstone på kort sikt) med hjälp av den genetiska varians-kovariansmatrisen (Shaw et al., 1995). Med detta perspektiv kan missanpassning kvantifieras som en populations avstånd från den närmaste adaptiva toppen (Loeschcke, 1987; Bjorklund, 1996). Detta avstånd är till stor del en funktion av i vilken grad populationen inte exakt följer vektorn för riktat urval, som ett resultat av aspekter av det genetiska svaret på urvalet som förhindrar det största möjliga selektionsdrivna steget uppåt. Stabiliserande urval tjänar till att definiera det optimala, ”anpassade” tillståndet eller toppen, även om en population kan sprida sig mer eller mindre brett längs dess sidor. Eftersom vi kan mäta selektion i fält, konstruera adaptiva ytor och uppskatta G i fält eller laboratorium är detta mått på missanpassning genomförbart att använda. Dessutom utgör det en brygga mellan genetiska mekanismer för mikroevolutionär förändring, särskilt additiv genetisk varians, pleiotropi och kopplingsdifferens, och ekologiska aspekter, såsom de avbildas i adaptiva landskap. I den utsträckning som adaptiva topologier rör sig över generationer, eller populationer förflyttas nedåt av genetiska tillfälligheter, kommer populationer att ligga utanför sina toppar och därmed, i någon kvantifierbar grad, vara missanpassade.
Jag har avsiktligt undvikit begreppet ”begränsning” i framställningen ovan, eftersom de flesta författare använder det i en heuristisk och allmän bemärkelse för att hänvisa till avvikelser från ett förväntat utvecklingsförlopp (t.ex. Maynard Smith et al, 1985; Antonovics & van Tienderen, 1991; Pigliucci & Kaplan, 2000). Mitt mål är att beskriva ett forskningsprogram för att analysera en specifik typ av sådana begränsningar, en som kan uppskattas och dissekeras empiriskt. För att göra detta måste man hämta insikter om missanpassning från vart och ett av de fyra perspektiven ovan (Stearns, 1984).
Causer till missanpassning
De yttersta orsakerna till missanpassning är aspekter av genetiska system i förhållande till förändringar i miljöer. Dessa omfattar processer som mutation, drift, inavel, selektion, pleiotropi, kopplingsobalans, heterozygot fördel och genflöde. De flesta mutationer är maladaptiva eller icke-adaptiva eftersom deras effekter är oberoende av den adaptiva betydelsen och organismernas egenskaper är normalt sett ganska väl anpassade (Orr, 1998). Maladaptation kan också orsakas av en brist på tillräcklig genotypisk variation för att fenotyperna ska kunna reagera maximalt på selektion. En sådan brist på variation kan bero på drift, inavel, tidigare riktat urval eller en låg mutationshastighet. Drift och inavel gör t.ex. att populationer inte längre har genotypiska adaptiva toppar, vilket kan leda till missanpassning av fenotyper. Även om åratal av artificiella och starka urvalsexperiment på enskilda egenskaper vittnar om att höga variationsnivåer upprätthålls på kort sikt för de flesta egenskaper och arter, förblir relevansen av dessa experiment för naturen osäker (Harshman & Hoffmann 2000). Detta beror delvis på att naturligt och artificiellt urval ofta kan skilja sig kraftigt åt när det gäller mål, styrka och konsekvenser. Pleiotropi, där gener påverkar flera egenskaper, anses vara ett nästan universellt sätt för genernas verkan och det kan underlätta missanpassning genom att hindra den gemensamma optimeringen av flera egenskaper (Barton, 1990). Kopplingsobalans, på grund av koppling, drift eller selektion, leder på liknande sätt till mer eller mindre allvarliga begränsningar av genetiska effekter på fenotyper. Heterozygot fördel ger ett tredje exempel på inneboende egenskaper hos genetiska system som orsakar avvikelser från maximal populationsanpassning. Slutligen kan genflöde mellan olika anpassade populationer också leda till missanpassning, vars grad beror på migrationshastighet och selektionsintensitet (Slatkin, 1985).
Kvantitativa genetiska metoder gör det möjligt att uppskatta både additiva genetiska varianser, som undersöker uttrycket för den genetiska variationen i en given miljö, och genetiska korrelationer, som beror på pleiotropa och kopplingsobalans. En låg nivå av additiv genetisk variation, eller en betydande genetisk korrelation, kan tyda på möjligheten av missanpassning med avseende på de berörda egenskaperna (Price & Langen, 1992). Aspekter av utvecklingsmekanismer (även kallade ”utvecklingsbegränsningar”) kan avbildas med hjälp av matriser av genetiska varianser och kovarianser (Cheverud, 1984), även om G alltid är miljöspecifik och kanske inte fångar väsentliga delar av livshistoriska eller andra avvägningar (Clark, 1987; Houle, 1991; Partridge & Sibly, 1991). I vår beskrivning av den maladaptiva evolutionen med adaptiva toppar förflyttar mutationer populationer nedåt och brist på variation gör att de fastnar på en sluttning, eller bromsar deras uppstigning. Drift och inavel driver normalt populationer nedåt. Genetiska korrelationer kan påskynda rörelsen i uppförsbacke eller orsaka krökta banor (Arnold, 1992), och genflödet mellan flera lokala adaptiva toppar drar populationer nedåt mot en viss tyngdpunkt (se även Fear & Price, 1998). Selektion definierar dock det landskap som populationer rör sig i, och i den mån miljöer och selektiva tryck förändras blir vårt landskap ett hav där vågorna stiger, sjunker och rör sig som vatten i ett bad. Om populationer normalt befinner sig på eller nära en topp kommer rörelser att ha en tendens att förflytta dem nedåt – Fishers (1958) ständiga försämring av miljön, på grund av både abiotiska och biotiska orsaker. Graden av missanpassning av populationer beror således på hur snabbt de selektiva ytorna förändras i förhållande till hur snabbt de genetiska och fenotypiska förändringarna sker (Kirkpatrick, 1996). Men hur kan man empiriskt fånga denna komplexa scen och omsätta ett maladaptationistiskt forskningsprogram i praktiken?
Metoder för att identifiera och analysera maladaptering
Vårt maladaptationistiska forskningsprogram har två huvudkomponenter: (1) identifiering och kvantifiering av förmodade missanpassningar och (2) fastställande av orsakerna till missanpassningar. Som beskrivs nedan kan förmodade missanpassningar identifieras med hjälp av information från fylogenetik, utvecklingsprocesser, teleonomi- och optimalitetsteori samt genetik. Avvikelser från anpassning kan sedan kvantifieras direkt med hjälp av studier av selektion och selektionsrespons, eller kvantifieras indirekt med hjälp av optimeringsstudier, som var och en kan ge information om riktningar och avstånd från adaptiva toppar. För att påvisa missanpassning och utesluta adaptiva alternativa hypoteser är det slutligen viktigt att fastställa dess orsaker med hjälp av information från populationsgenetik, kvantitativ genetik, utvecklingsmekanismer eller andra metoder.
Metoder från teleonomi och optimalitet, fylogenetik, genetik och utveckling spelar olika roller i analysen av missanpassning. Metoder från teleonomi och optimalitet gör vanligtvis kvantitativa förutsägelser om fenotyper och dessa förutsägelser brukar mer eller mindre lyckas och mer eller mindre misslyckas. När vi ställs inför avvikelser från optimalitetsprediktioner kan vi antingen hålla fast vid vårt optimalitetsparadigm, inspektera avvikelsernas karaktär och ifrågasätta vår strategiuppsättning, våra begränsningar och vårt fitnesskriterium, eller så kan vi tillåta möjligheten att vår fenotyp inte har optimerats (Orzack & Sober, 1994). En strategiuppsättning kan dock alltid utvidgas till att omfatta tidigare ”missanpassade” fenotyper, vilket i praktiken förnekar möjligheten till missanpassning och likställer naturligt urval med anpassning (Rose et al., 1987). Den viktigaste nyttan med teleonomi och optimalitet är för det första att de kan generera de avvägningskurvor som beskriver förhållandet mellan komplexa integrerade egenskaper och fitness, vilket ingen annan metod, inklusive kvantitativ genetik, kan göra (Partridge & Sibly, 1991). För det andra kan cykler av observation, modellering och experiment identifiera orsakerna och föremålen för urvalet och deras adaptiva (miljömässiga) betydelse. Avvikelser från optimala förutsägelser kan då leda oss till missanpassning. Många forskares främsta invändning mot optimalitet är att den sistnämnda vägen inte tas; genetiskt baserade orsaker till avvikelser från optimalitet beaktas sällan, eftersom utrymmet mellan förutsägelse och observation alltid kan fyllas med ad hoc-förklaringar. Detta är ett giltigt klagomål, men det förringar inte de enorma framgångar som teleonomi- och optimalitetsmetoderna har haft.
Fylogenetiska metoder för att analysera anpassning ger en viktig långsiktig tidsmässig dimension till data via analys av konvergens mellan egenskaper och mellan egenskaper och aspekter av deras miljöer, eller även via analys av evolutionära banor längs specifika släktlinjer. Konvergensanalyser (t.ex. oberoende kontraster, se Doughty, 1996) innebär makroevolutionära tester för funktionella relationer och starka avvikelser från förväntade relationer, eller invarians i egenskaper i särskilda klasser (Stearns, 1984), kan tyda på missanpassning. Slutledning av evolutionära banor kan användas för att identifiera uppenbara tidsförskjutningar mellan uppkomsten av ett selektivt tryck och den evolutionära reaktionen i egenskaper (t.ex. Crespi & Worobey, 1998; Johnston et al., 1999) (tabell 1). Fylogenier kan också användas för att härleda evolutionära förändringar i de aspekter av genetiska system som kan ge upphov till missanpassning. Fylogenetiska metoder kan till exempel hjälpa till att avgöra om, och hur, G förändras på kort och lång sikt (Shaw et al., 1995). De kan också hjälpa till att avgöra om eventuella observerade förändringar beror på selektion, drift eller båda, om drift endast orsakar proportionella förändringar i G och i vilken utsträckning arternas kort- och långsiktiga evolution styrs av huvudaxeln för multitraitvariation (Schluter, 1996). Fylogenier är alltså främst användbara genom att de kan styra oss mot förmodade missanpassningar, som sedan dissekeras med andra medel.
Data om genetik och fenotypisk selektion är nödvändiga för analysen av missanpassning enligt vår valda definition av begreppet. Medan teleonomiska och optimala metoder hjälper till att identifiera de mest selektivt relevanta aspekterna av egenskaper och miljöer (dvs. orsakerna till och föremålen för urvalet) och karakterisera riktningen och omfattningen av avvikelsen från förutspådda optima, krävs kvantifiering av urvalet och förväntade eller observerade reaktioner på urvalet för att man ska kunna ha ett explicit adaptivt topp-perspektiv på egenskapsutvecklingen. Sätt-analytiska metoder möjliggör en gemensam analys av selektionens orsaker och objekt (Crespi, 1990), och metoder för multipel regression (Lande & Arnold, 1983) och metoder för att visualisera adaptiva ytor (Schluter & Nychka, 1994) kan användas mest effektivt när selektionens objekt och orsaker är någorlunda väl förstådda. Kvantitativ genetisk analys av G gör det sedan möjligt att dra slutsatser om populationsbanor på adaptiva ytor och bedöma om, och hur, aspekter av den genetiska arkitekturen förhindrar, fördröjer eller underlättar närmandet till lokala toppar (t.ex. Björklund, 1996), samt studera om, och hur, toppar rör sig över tiden. Ett av de viktigaste resultaten av sådana analyser kommer att vara huruvida G i sig självt kan betraktas som anpassningsbart (Thornhill, 1990; Schluter, 1996); har det formats av en historia av korrelationsurval, eller återspeglar det obevekliga, inneboende relationer mellan egenskaper? I slutändan måste vi koppla ihop G med de gener som leder till anpassning (Clark, 1987; Orr & Coyne, 1992). Gener med större effekt kan ha större sannolikhet att uppvisa maladaptiv pleiotropi och kan ha större sannolikhet att fixeras av urvalet, åtminstone under de tidiga stadierna av närmandet till ett optimum (Orr, 1998).
Och även om kvantitativa genetiska metoder är oerhört kraftfulla för att dra slutsatser om mikroevolutionen, så återspeglar G bara mer eller mindre indirekt de utvecklingsmekanismer som översätter mellan genotyper och fenotyper (Houle, 1991). Empirisk analys och modellering av utvecklingsprocesser kan identifiera potentiella missanpassningar genom att visa att aspekter av ontogenin som är okänsliga för modifiering genom selektion leder till missanpassade fenotyper (t.ex. Slatkin, 1987). Det är viktigt att förstå utvecklingsmekanismerna för missanpassning eftersom det gör det möjligt att utesluta alternativa förklaringar till observerad uppenbar missanpassning, t.ex. misslyckande med att identifiera rätt egenskap eller selektivt sammanhang. Till exempel har flera olika linjer av ryggradsdjur fått och förlorat fingrar i samklang med evolutionen av större och mindre kroppsstorlekar (Alberch & Gale, 1985; Alberch, 1985). Beror detta mönster på utvecklingssystemens inneboende oförmåga att producera ett visst antal fingrar från en viss mängd vävnad i lemknoppen (dvs. brist på lämplig variation), eller kan färre fingrar vara adaptiva på något okänt sätt för mindre arter? Är ”överföring” av sekundära sexuella egenskaper från hanar till honor (Lande, 1987; Muma & Weatherhead, 1989) ett resultat av starkt bevarade hormonella effekter på utvecklingen, eller kan sådana egenskaper väljas ut hos honor? Vissa aspekter av allometri verkar kunna ändras genom kortsiktigt urval, men andra inte (Wilkinson, 1993; Emlen, 1996). Analys av utvecklingsmekanismer bör göra det möjligt för oss att bedöma om dessa sistnämnda egenskaper är i sig motståndskraftiga mot förändring; alternativt kanske urvalet inte verkar på dem alls.
Med hjälp av vår uppfattning om missanpassning kan vi generera en lista över fall av förmodat missanpassade egenskaper (tabell 1), som har analyserats med olika av de fyra tillvägagångssätt som beskrivits ovan. Listan är kort och en överraskande andel av studierna har publicerats i topptidskrifter. Vissa studier har sammanfört två av tillvägagångssätten (t.ex. Alberch & Gale, 1985) men ingen har använt sig av tre eller fyra, kanske på grund av att forskare som använder sig av genetiska, utvecklingsmässiga, optimala eller fylogenetiska perspektiv och verktyg är oberoende (Lewontin, 1979). En kombination av alla tillvägagångssätt gör det möjligt att koppla samman mikroevolution med makroevolution, i samband med en egenskaps genetiska arkitektur och funktionella betydelse, eller brist på sådan. Medan analysen av anpassning gynnas av integrationen av flera olika discipliner, kräver studiet av missanpassning det. Ett sådant forskningsprogram är utmanande, men utan det kommer vi aldrig att få en grundlig förståelse för orsakerna till fenotypisk variation.